Kan de schaarste van eusociale soorten in aquatische milieus worden verklaard door fysische factoren?
Vele eerdere studies (Andersson 1984; Alexander, Noonan & Crespi 1991; Spanier, Cobb & James 1993; Crespi 1994; Wilson 2008, 2012; Nowak, Taenita & Wilson 2010) hebben betoogd dat een kritische (noodzakelijke maar niet voldoende) voorwaarde voor de evolutie van eusocialiteit de verdediging en herhaalde voeding van nakomelingen in een nest of andere beschermde holte is, en dus moet een eusociale soort in staat zijn om een predator-veilig, langdurig (multigenerationeel) uitbreidbaar nest te exploiteren. Dergelijke nestplaatsen zijn een consistent kenmerk van alle eerder besproken terrestrische voorbeelden van eusocialiteit en worden ook gebruikt door de eusociale garnalen die in de vorige paragraaf zijn besproken. Alle drie de eusociale garnalensoorten hebben een obligate associatie met een gastspons waarin zij leven.
In deze paragraaf suggereren we dat fysieke verschillen tussen lucht en water (en dus tussen terrestrische en mariene milieus) waarschijnlijk de drijvende krachten zijn achter het relatieve gebrek aan eusocialiteit in water. Een belangrijk verschil is dat de veel grotere dichtheid van water leidt tot een veel grotere traagheid en impuls dan lucht. Een ander verschil houdt verband met de over het algemeen geringere beschikbaarheid van zuurstof in water. De hoge warmtecapaciteit van water betekent dat temperatuurschommelingen veel minder snel en veel minder extreem zijn dan in terrestrische ecosystemen. Tenslotte absorbeert water veel gemakkelijker licht dan lucht, zodat zonlicht alleen doordringt tot ondiepe en oppervlaktewateren. Elk van deze kwesties zal in dit hoofdstuk worden behandeld en ontwikkeld.
Wij suggereren dat deze kwesties samen betekenen dat de beschikbaarheid van geschikte nestplaatsen voor eusociale organismen veel beperkter is in aquatische dan op het land levende milieus. Bewijzen hiervoor komen van de Synalpheus eusociale garnalen, waar “vrijwel alle geschikte gastheersponzen in het veld bezet zijn” (Duffy, Morrison & Rios 2000), wat wijst op een extreem tekort aan geschikte nestplaatsen voor deze soorten.
We bekijken eerst de gevolgen van de grotere dichtheid van het water. Een algemeen gevolg hiervan is dat een gegeven volume water een grotere traagheid en momentum heeft dan lucht, en dat bewegend water dus grotere krachten kan uitoefenen op objecten zoals nesten. Ten tweede hebben voorwerpen in water een veel groter drijfvermogen, en een gevolg hiervan is de grotere beweeglijkheid van sedimenten in het water, hetgeen gevolgen kan hebben voor de nestbouw.
De twee eusociale zoogdieren maken, samen met veel termieten en mieren, grote en complexe neststructuren in het substraat die gedurende meerdere generaties in stand blijven. Dit is om twee redenen moeilijker in aquatische substraten dan in terrestrische substraten. Ten eerste zijn aquatische substraten die zacht genoeg zijn om in te graven minder samenhangend en meer vatbaar voor instorting, vooral als er niet wordt geïnvesteerd in van dieren afkomstige coatings – meestal zijde of slijm – op de wanden van de tunnels (Hansell 1984, 2005; Wildish & Kristmanson 1997). Ten tweede, op grotere schaal, zijn mariene en lotische zoetwatersedimenten mobieler dan terrestrische, en dus is een hol in dergelijke aquatische milieus kwetsbaarder om ofwel vernietigd te worden door bulkbeweging van substraat of te diep begraven te worden door hetzelfde (Wildish & Kristmanson 1997; Little 2000; Herring 2002).
Een alternatief voor een ingegraven nest is het gebruik van een zelfgemaakt nest, zoals dat van veel eusociale wespensoorten. Ook hier zijn er verschillende uitdagingen in aquatische milieus. In diepwatermilieus is de biomassa van potentieel voedsel voor de eusociale soorten geconcentreerd in de bovenste zonbeschenen laag (behalve in ongebruikelijke situaties zoals hydrothermale boorgatgemeenschappen), waar er geen vaste substraten zijn om een zelfgemaakt nest aan te bevestigen (Herring 2002). Sommige diepzeesoorten bouwen wel structuren die groter zijn dan zijzelf: de bekendste zijn de huisjes van larvaceeën. Deze slijmerige huisjes zijn echter fragiel en van korte duur (Hansell 1984). Er is geen natuurlijk afgescheiden of gemakkelijk te verzamelen stof die een denkbeeldige open-water soort in staat zou stellen een nest te bouwen dat tegelijkertijd sterk genoeg is om roofzuchtige aanvallen af te schrikken en dicht genoeg bij de dichtheid van het water om het in staat te stellen zijn diepte in de waterkolom te handhaven over een tijdschaal die relevant is voor de ontwikkeling van jonge dieren (Hansell 2005).
Nestbouw door vissen is een zeldzaam maar taxonomisch wijdverbreid fenomeen waarvan het voorkomen niet beperkt is tot bepaalde ecologische niches (zie Barber 2013 voor een overzicht). Maar hier overleven nesten slechts voor een korte duur: in tegenstelling tot veel vogelnesten worden eerdere nesten niet hergebruikt voor volgende broedpogingen. Verder is actief onderhoud om fysieke schade of begraving van het nest te voorkomen vaak een zeer substantiële kostenpost voor het nestelen bij vissen en verklaart waarschijnlijk de zeldzaamheid ervan (Jones & Reynolds 1999; Olsson, Kvaremo & Svensson 2009).
Bij in buis levende polychaete wormen is de buis gemaakt van kalkkristallen in een organische matrix, en (in tegenstelling tot de nesten van vissen) levert dit een duurzame structuur op die lang na de dood van de bouwer kan overleven. Dit type constructie kan echter slechts betrekkelijk langzaam en tegen aanzienlijke energetische kosten worden uitgebreid door aan het uiteinde extra materiaal toe te voegen, in plaats van door verbouwing. Met name Dixon (1980) betoogde dat de noodzaak om de buis tijdens de ontogene groei op te schuiven betekent dat de buis uiteindelijk vaak vier keer zo lang kan worden als de worm die erin zit. Dixon (1980) schatte ook dat de worm 68% van zijn energieproductie tijdens zijn leven besteedt aan de bouw van de koker, vergeleken met 20% aan somatische groei en 12% aan gametenproductie, en dat kokerwormen dus een zeer trage levensgeschiedenisstrategie hebben. Dit betekent dat dergelijke rigide structuren geen doeltreffende huisvesting zouden zijn voor eusociale soorten die profiteren van de mogelijkheid van kolonies om snel te groeien om te profiteren van temporele variatie in de beschikbaarheid van voedsel, maar een huis vereisen dat kan uitbreiden om dergelijke snelle groei te accommoderen.
In ondiepe watermilieus zou het theoretisch mogelijk kunnen zijn om een zelfgemaakt nest te plaatsen op een stijve structuur in het substraat. De bouw van een zelfgecreëerde structuur als een wespennest zou echter moeilijk zijn, omdat het veel waarschijnlijker is dat stijve structuren knikken als gevolg van de zijdelingse druk van de bulkbeweging van water dan van lucht (omdat water een factor 800 keer dichter is; Denny 1993). Het is duidelijk dat brekende golven in ondiepe mariene wateren en bulktransport van water in lotische systemen een enorme uitdaging zouden vormen voor de structurele integriteit van een dergelijk nest (Denny 1988). Gebaseerd op deze natuurkundige argumenten, lijken “stand alone” zelfgebouwde nesten nergens praktisch, behalve misschien in ondiepe waterranden van stilstaande meren. Maar hier kan, behalve in zeer ongebruikelijke omstandigheden, de wind sterke turbulentie veroorzaken, die aanzienlijke sedimentbewegingen veroorzaakt (Denny 1988). Dergelijke ondiepe wateren kunnen ook zeer sterke seizoensgebonden variaties in fysische factoren ondergaan (in vergelijking met grotere, diepere watermassa’s), waardoor ze een moeilijker omgeving vormen om een permanente woonplaats in te vestigen (Williams 2006). Tenslotte worden deze gebieden vaak gekenmerkt door zachte, onstabiele slibachtige substraten die moeilijk zijn om op te bouwen omdat tijden van lage waterbeweging de bezinking van fijne deeltjes mogelijk maakt.
Een groot gebouwd nest heeft een groot potentieel om roofdieren aan te trekken en kan moeilijk te verbergen zijn. Het kan worden beschermd doordat het ontoegankelijk is, structureel onneembaar en/of door gedragsverdediging door de bewoners. Wespennesten, bijvoorbeeld, kunnen door alle drie worden beschermd. Door het wespennest aan een boom op te hangen wordt de toegang voor grondpredatoren bemoeilijkt, maar het verhoogde drijfvermogen van water rond een nest kan deze vorm van bescherming uitsluiten. Zoals eerder besproken, is een buitenste beschermlaag door middel van een taai kartonachtig materiaal misschien niet mogelijk in water. Wat een permanent leger van bewoners betreft, veel kreeftachtigen (bijvoorbeeld garnalen, krabben en kreeften) zijn zeker in staat om zich op individueel niveau te verdedigen, dus dat lijkt geen voor de hand liggende evolutionaire beperking op te leggen. De grootste evolutionaire belemmering voor zelfgemaakte structuren voor een vermeende mariene sociale soort zal dus waarschijnlijk eerder voortkomen uit het risico van mechanische schade dan uit predatie.
Een ander alternatief voor nestelen is het gebruik van reeds bestaande holten; ook dit zal waarschijnlijk moeilijker zijn in aquatische systemen. Hommels maken over het algemeen gebruik van holen die door knaagdieren zijn gemaakt en vervolgens zijn verlaten; zoals hierboven is betoogd, zouden dergelijke holen in aquatische sedimenten echter snel instorten als er niet voortdurend in wordt geïnvesteerd. Veel mariene organismen bijvoorbeeld (zoals de verschillende soorten die bekend staan als moddergarnalen) bouwen soms uitgebreide holen in zacht sediment. Het onderhoud van deze holen kost echter veel tijd en energie (Stamhuism, Schreurs & Videler 1997), die voor dergelijke wezens alleen houdbaar zijn omdat het onderhoud kan worden gecombineerd met foerageeractiviteit (Stamhuis et al. 1996); dit zou niet gelden voor structuren die in de eerste plaats worden gemaakt om de jongen van een eusociale soort te beschermen. Holen van moddergarnalen storten snel in bij gebrek aan regelmatig onderhoud, waardoor holopeningen een betrouwbaar middel zijn om populaties te schatten. Levende en dode houtgewassen bieden ook holten aan (bijvoorbeeld) honingbijen. Maar terwijl terrestrische vegetatie gewoonlijk in lignine investeert om de structuur te verstevigen tegen wind, zijn aquatische “planten” (zowel echte planten als andere groepen zoals bruinwieren) over het algemeen flexibel, zodat levende of dode aquatische “planten” geen houtachtig materiaal bieden dat geschikt is voor uitgebreide holen (Niklas 1988). Op kleinere schaal kan de tendens van waterplanten om zich soepel op te stellen tegenover stromingen en golven er zelfs toe leiden dat kleine structurele holten in planten, zoals de gallen die in veel terrestrische planten worden aangetroffen, in aquatische milieus minder aantrekkelijke woningen zijn dan in terrestrische milieus. Hoewel dergelijke structuren structureel zouden kunnen overleven wanneer de plant door brekende golven wordt rondgeslingerd, zouden eventuele dieren in de holten worden blootgesteld aan extreme versnellingen en vertragingen, en schade doordat zij tegen elkaar en tegen de wanden van hun nest worden gesmeten, lijkt waarschijnlijk (Denny 1988). Het enige hout dat in aquatische systemen tunnelmogelijkheden zou kunnen bieden, is dood hout van terrestrische oorsprong dat in het water is gevallen en tot rust is gekomen op substraten met de juiste eigenschappen om te voorkomen dat het hout zo diep in het substraat wegzakt dat het ontoegankelijk wordt voor potentiële holenmakers. Scheuren in rotsen bieden veel mieren een doeltreffend onderkomen, en hetzelfde zou kunnen gelden voor een denkbeeldige aquatische eusociale soort. Maar ook hier werkt de grotere beweging van zachte sedimenten in aquatische milieus tegen, en veel anderszins geschikte spleten in rotsen zullen zich in aquatische milieus gemakkelijker vullen met zachte sedimenten dan holten op het land; door dieren uitgegraven holten zouden voortdurend het gevaar lopen opnieuw gevuld te raken of zelfs geheel bedolven te worden bij bulktransporten. Vaste ruwe oppervlakken zijn gemakkelijk beschikbaar, althans in het intergetijdegebied en onmiddellijk subgetijdegebied, geleverd door schelpdieren zoals oesters en zeepokken, of deze nu levend zijn of alleen hun resterende schelpen, maar deze niches zijn gevoelig voor periodiek verlies bij stormen.
Een ander relevant fysisch aspect van aquatische ecosystemen dat wordt gestimuleerd door de hogere dichtheid van water dan lucht kan drijfvermogen zijn. Ten eerste kan dit de behoefte aan nestbouw in het algemeen in aquatische ecosystemen verminderen, omdat het voor volwassenen veel minder duur wordt om hun kroost op hun lichaam te dragen, zelfs tot gevorderde ontwikkelingsstadia. Ten tweede kan drijfvermogen de waarschijnlijkheid van de evolutie van eusocialiteit specifiek verminderen, omdat het drijfvermogen van water de verspreiding van zeer vroege stadia van organismen veel gangbaarder maakt in aquatische dan terrestrische systemen; deze levensgeschiedenisstrategie van het uitzenden van zeer vroege stadia is in strijd met het behoud en de zorg op lange termijn van nakomelingen die centraal staat in eusocialiteit.
Naast de voornamelijk structurele uitdagingen die tot nu toe zijn beschreven, kunnen grote onderwaternesten moeilijk in stand te houden zijn vanwege de uitdagingen om voldoende verse zuurstof aan het nest te leveren. Zuurstof verspreidt zich veel langzamer door water dan door lucht (Denny 1993), en de vrije convectie is minder krachtig. Vrije convectie, waarvan de tendens wordt bepaald door het Grashof-getal, is afhankelijk van dichtheidsgradiënten, die meestal het gevolg zijn van temperatuurverschillen. Water heeft een veel lagere thermische uitzettingscoëfficiënt dan lucht, zodat door vrije convectie aangedreven ventilatie veel minder voorkomt in aquatische dan in terrestrische systemen (Denny 1993). Bovendien zijn de kosten van ventilatie door actief pompen ordes van grootte hoger in water dan in lucht (Vogel 1995). Eén manier om dit te omzeilen is het nest zo te positioneren dat het profiteert van natuurlijke waterstromingen voor ventilatie, zoals sommige in holen levende vissen doen (Hansell 1984), maar (vooral voor kleine organismen) het grotere risico van structurele schade door waterstromingen dan door luchtstromingen kan tegen deze oplossing pleiten. Een andere eenvoudige oplossing is tolerant te zijn voor hypoxie. Er zijn echter sterke aanwijzingen van een reeks ingravende aquatische soorten dat zij weliswaar perioden van hypoxie kunnen overleven, maar dat dergelijke omstandigheden de activiteitsniveaus beperken die vereist zijn voor de bouw en het onderhoud van holen (Weissberger, Coiro & Davey 2009). Alvorens het onderwerp temperatuur te verlaten, hebben wij aan het begin van dit hoofdstuk vermeld dat temperatuurschommelingen minder snel en minder extreem zijn in aquatische habitats. Dit kan zeer relevant zijn voor de relatieve zeldzaamheid van nesten in aquatische ecosystemen: het gebrek aan behoefte in de aquatische omgeving voor de types van neststructuren die terrestrische soorten beschermen tegen temperatuurschommelingen kan grotendeels een belangrijke selectiedruk elimineren die anders het bouwen van nesten zou kunnen bevorderen.
Een ander belangrijk verschil tussen lucht en water, genoemd aan het begin van dit hoofdstuk, was de lichtpenetratie. Enorme delen van de mariene en zelfs zoetwaterhabitats ondervinden onvoldoende zonlicht voor fotosynthese en hebben daarom, met kleine plaatselijke uitzonderingen zoals hydrothermale vents, geen primaire productiviteit. Bijgevolg zijn vaste waterplanten beperkt tot gebieden met ondiep water. Water is echter niet alleen een ondersteunend, maar ook een voedend medium, zodat primaire productiviteit kan optreden in de bovenste, lichtdoorlatende wateren van hele oceanen. Deze kenmerken hebben twee belangrijke gevolgen voor de habitat. Ten eerste zijn veel aquatische habitats structureel eenvoudiger dan veel zwaar begroeide terrestrische habitats. In vergelijking met terrestrische habitats is er wellicht een tekort aan “warrige oever”-habitats om de soortenrijkdom te bevorderen en kansen te bieden voor de evolutie van eusociale levensstijlen. Ten tweede bieden uitgestrekte gebieden van open water niet alleen een medium voor dispersie of migratie, maar ook, in tegenstelling tot lucht, een voedingsbodem. Als gevolg daarvan is open water een medium voor de ontwikkeling van onvolwassen of larvale stadia (b.v. veel schaaldieren) of van hele levenscycli (b.v. pelagische vissen). Met andere woorden, het biedt een evolutionaire prikkel voor nakomelingen om huis en haard te verlaten of voor organismen om helemaal geen thuis te hebben, wat beide de evolutie van eusocialiteit minder waarschijnlijk maakt.
Uit onze voorgaande argumenten volgt dat de meest geschikte omgeving voor een fictief eusociaal aquatisch organisme zich zal bevinden binnen een relatief stijf levend organisme met een complexe structuur die spleten biedt om te dienen als nestplaats voor onze focale soort. Levende exemplaren van het gastheerorganisme zullen aantrekkelijker zijn dan dode exemplaren, omdat zij waarschijnlijk in staat zijn de ophoping van sediment in spleten tegen te gaan, en mechanismen hebben die de relatieve waterbeweging bevorderen en zo de plaatselijke beschikbaarheid van zuurstof kunnen vergroten. De gastorganismen moeten ook een lange levensduur hebben ten opzichte van de eusociale soort (aangezien een enkele nestplaats lang genoeg moet overleven om verschillende generaties van de eusociale soort te kunnen onderhouden). Aan al deze criteria wordt voldaan in de sponzen die worden gebruikt door de enige bekende aquatische eusociale soort die reeds is besproken. Garnalen van het geslacht Synalpheus vormen kolonies in sponzen, en elke garnalensoort bewoont een andere sponzensoort, waardoor Synalpheus een van de meest diverse kreeftachtigengeslachten is. Eusocialiteit is verschillende malen geëvolueerd binnen deze groep, die de belangrijkste groep organismen vormt met een sterke associatie met sponzen. De levende gastheer zal over het algemeen een aanzienlijke waterbeweging rond en door hem vereisen om zich te voeden met materiaal in suspensie, en dit kan eusociale verblijfplaatsen ten goede komen wat betreft de toevoer van zuurstof (en mogelijk voedsel), en het vermijden van sedimentophoping in holten. Er kunnen echter ook spanningen ontstaan met de levende gastheer: aanzienlijke waterbewegingen kunnen de chemische communicatie van de eusociale soort via het water veel moeilijker maken doordat signalen uit het water worden weggespoeld voordat ze door nestgenoten worden opgemerkt, en kunnen zelfs krachtig genoeg zijn om leden van de eusociale soort te verdrijven. Chemische communicatie wordt op grote schaal gebruikt binnen sociale insectennesten en is ook de meest voorkomende vorm van communicatie bij de kreeftachtigen (Breithaupt & Thiel 2011). Sponzen kunnen stromingen produceren in de orde van 0-2 ms-1, waarbij ze vaak elke 5 s hun eigen volume water rondpompen (Nickel 2004).