La rareté des espèces eusociales dans les milieux aquatiques peut-elle être expliquée par des facteurs physiques ?
De nombreuses études antérieures (Andersson 1984 ; Alexander, Noonan & Crespi 1991 ; Spanier, Cobb &James 1993 ; Crespi 1994 ; Wilson 2008, 2012 ; Nowak, Taenita & Wilson 2010) ont soutenu qu’une condition préalable critique (nécessaire mais non suffisante) pour l’évolution de l’eusocialité est la défense et l’alimentation répétée de la progéniture dans un nid ou une autre cavité protégée, et donc une espèce eusociale doit être capable d’exploiter un nid extensible, durable (multigénérationnel) et sans danger pour les prédateurs. De tels sites de nidification sont une caractéristique constante de tous les exemples terrestres d’eusocialité discutés précédemment et sont également utilisés par les crevettes eusociales discutées dans la section précédente. Les trois espèces de crevettes eusociales ont une association obligatoire avec une éponge hôte dans laquelle elles vivent.
Dans cette section, nous suggérons que les différences physiques entre l’air et l’eau (et donc entre les environnements terrestres et marins) sont des moteurs probables de l’absence relative d’eusocialité dans l’eau. L’une des principales différences est que la densité beaucoup plus élevée de l’eau lui confère une inertie et une dynamique beaucoup plus grandes que celles de l’air. Une autre différence est liée à la disponibilité généralement réduite de l’oxygène dans l’eau. La capacité thermique élevée de l’eau signifie que les fluctuations de température sont beaucoup moins rapides et beaucoup moins extrêmes que dans les écosystèmes terrestres. Enfin, l’eau absorbe la lumière beaucoup plus facilement que l’air, et la lumière du soleil ne pénètre donc que dans les eaux peu profondes et de surface. Chacune de ces questions sera reprise et développée dans cette section.
Nous suggérons que ces questions combinées signifient que la disponibilité de sites de nidification appropriés pour les organismes eusociaux est beaucoup plus limitée dans les environnements aquatiques que terrestres. Certaines preuves compatibles avec cela proviennent des crevettes eusociales Synalpheus où » pratiquement toutes les éponges hôtes appropriées sont occupées sur le terrain » (Duffy, Morrison & Rios 2000), ce qui suggère une pénurie extrême de sites de nidification appropriés pour ces espèces.
Nous considérons d’abord les conséquences de la plus grande densité d’eau. Une conséquence générale de ceci est qu’un volume donné d’eau a une plus grande inertie et une plus grande quantité de mouvement que l’air, et donc l’eau en mouvement peut appliquer des forces plus importantes sur des objets tels que les nids. Deuxièmement, les objets sont beaucoup plus flottants dans l’eau, et l’une des conséquences est la plus grande mobilité des sédiments aquatiques, ce qui peut avoir un impact sur la construction des nids.
Les deux mammifères eusociaux, ainsi que de nombreux termites et fourmis, font des structures de nids grandes et complexes dans le substrat qui durent sur des échelles de temps multigénérationnelles. Ceci est plus difficile dans les substrats aquatiques que dans les substrats terrestres pour deux raisons. Premièrement, les substrats aquatiques suffisamment mous pour y creuser des tunnels sont moins cohésifs et plus susceptibles de s’effondrer, notamment en l’absence d’investissement dans des revêtements d’origine animale – généralement de la soie ou du mucus – sur les parois des tunnels (Hansell 1984, 2005 ; Wildish & Kristmanson 1997). Deuxièmement, à plus grande échelle, les sédiments marins et lotiques d’eau douce sont plus mobiles que les sédiments terrestres, et donc, un terrier dans de tels environnements aquatiques est plus vulnérable à être soit détruit par le mouvement en vrac du substrat, soit enterré trop profondément par le même (Wildish & Kristmanson 1997 ; Little 2000 ; Herring 2002).
Une alternative à un nid enfoui dans le substrat est l’utilisation d’un nid auto-créé comme ceux de nombreuses espèces de guêpes eusociales. Encore une fois, il y a plusieurs défis à ceux-ci dans les environnements aquatiques. Dans les environnements d’eau profonde, la biomasse de nourriture potentielle pour les espèces eusociales est concentrée dans la couche supérieure ensoleillée (sauf dans des situations inhabituelles comme les communautés de cheminées hydrothermales), où il n’y aura pas de substrats solides sur lesquels fixer un nid auto-créé (Herring 2002). Certaines espèces marines d’eaux profondes construisent des structures plus grandes qu’elles-mêmes : les plus connues sont les maisons des larvacés. Cependant, ces maisons muqueuses sont fragiles et de courte durée (Hansell 1984). Il n’existe pas de substance naturellement sécrétée ou facilement collectée qui permettrait à une espèce théorique d’eau libre de construire un nid qui soit simultanément assez solide pour dissuader les attaques prédatrices et assez proche de la densité de l’eau pour lui permettre de maintenir sa profondeur dans la colonne d’eau sur des échelles de temps pertinentes pour le développement juvénile (Hansell 2005).
La construction de nids par les poissons est un phénomène peu commun mais taxonomiquement répandu dont l’occurrence n’est pas limitée à des niches écologiques particulières (voir Barber 2013 pour une revue). Mais ici, les nids ne survivent que pour une courte durée : contrairement à de nombreux nids aviaires, les nids précédents ne sont pas réutilisés pour les tentatives de reproduction suivantes. De plus, l’entretien actif pour éviter les dommages physiques ou l’enfouissement du nid représente souvent un coût très important pour la nidification chez les poissons et explique probablement son caractère peu commun (Jones & Reynolds 1999 ; Olsson, Kvaremo & Svensson 2009).
Dans les vers polychètes tubicoles, le tube est fait de cristaux calcaires enchâssés dans une matrice organique, et (contrairement aux nids des poissons) cela fournit une structure durable qui peut survivre longtemps après la mort de son constructeur. Cependant, ce type de construction ne peut être étendu que relativement lentement et à des coûts énergétiques considérables en ajoutant des matériaux supplémentaires à l’extrémité, plutôt que par remodelage. Plus précisément, Dixon (1980) a fait valoir que la nécessité de se déplacer vers le haut du tube pendant la croissance ontogénique signifie que le tube peut souvent finir par être quatre fois plus long que le ver à l’intérieur. Dixon (1980) a également estimé que le ver consacre 68 % de sa production d’énergie au cours de sa vie à la construction du tube, contre 20 % à la croissance somatique et 12 % à la production de gamètes, et que les vers à tube ont donc une stratégie d’histoire de vie très lente. Cela soutient que de telles structures rigides ne seraient pas des maisons efficaces pour les espèces eusociales qui bénéficient de la capacité des colonies à se développer rapidement pour profiter de la variation temporelle de la disponibilité de la nourriture, mais qui ont besoin d’une maison qui peut s’étendre pour accueillir une telle croissance rapide.
Dans les environnements d’eau peu profonde, il pourrait être théoriquement possible de situer un nid auto-créé sur une structure rigide dans le substrat. Cependant, la construction d’une structure auto-créée comme un nid de guêpes en papier serait difficile en raison de la probabilité beaucoup plus grande de déformation des structures rigides due à la pression latérale du mouvement de masse de l’eau que de l’air (parce que l’eau est un facteur de 800 fois plus dense ; Denny 1993). Il est clair que les vagues déferlantes dans les eaux marines peu profondes et le transport en vrac de l’eau dans les systèmes lotiques constitueraient un défi énorme pour l’intégrité structurelle d’un tel nid (Denny 1988). Sur la base de ces arguments physiques, les nids auto-construits « autonomes » ne semblent pratiques nulle part, sauf peut-être sur les bords des eaux peu profondes des lacs d’eau calme. Mais ici, sauf dans des circonstances très inhabituelles, les vents peuvent produire de fortes turbulences entraînant un mouvement substantiel des sédiments (Denny 1988). De plus, ces eaux peu profondes peuvent connaître de très fortes variations saisonnières des facteurs physiques (par rapport à des masses d’eau plus grandes et plus profondes), ce qui en fait un environnement plus difficile pour y établir un habitat permanent (Williams 2006). Enfin, ces zones sont souvent caractérisées par des substrats mous et instables de type limon sur lesquels il est difficile de construire car les périodes de faible mouvement d’eau permettent la décantation des particules fines.
Un grand nid construit a un grand potentiel pour attirer les prédateurs et peut être difficile à dissimuler. Il peut être protégé en étant inaccessible, structurellement imprenable et/ou par une défense comportementale des habitants. Les nids de guêpes, par exemple, peuvent être protégés par ces trois moyens. Le fait de suspendre le nid de guêpes à un arbre rend l’accès difficile aux prédateurs terrestres, mais la flottabilité accrue de l’eau autour d’un nid peut exclure ce type de protection. Comme nous l’avons vu précédemment, il n’est peut-être pas possible de mettre en place une couverture protectrice extérieure à l’aide d’un matériau résistant ressemblant à du carton dans l’eau. Quant à une armée permanente d’habitants, de nombreux crustacés (par exemple les crevettes, les crabes et les homards) sont certainement capables de se défendre au niveau individuel, ce qui ne semble pas imposer une contrainte évolutive évidente. Par conséquent, le plus grand obstacle évolutif aux structures auto-fabriquées pour une espèce sociale marine putative est susceptible de venir du risque de dommages mécaniques plutôt que de la prédation.
Une autre alternative pour la nidification est d’utiliser des cavités déjà existantes ; là encore, cela risque d’être plus difficile dans les systèmes aquatiques. Les bourdons utilisent généralement des terriers fabriqués puis abandonnés par les rongeurs ; cependant, comme nous l’avons argumenté plus haut, ces terriers s’effondreraient rapidement dans les sédiments aquatiques sans un investissement constant. Par exemple, de nombreux organismes marins (tels que la variété d’espèces connues sous le nom de crevettes de boue) construisent parfois des terriers élaborés dans des sédiments mous. Cependant, l’entretien du terrier implique des coûts substantiels en temps et en énergie (Stamhuism, Schreurs & Videler 1997) qui ne sont soutenables pour ces créatures que parce que l’entretien peut être combiné avec l’activité de recherche de nourriture (Stamhuis et al. 1996) ; ceci ne serait pas valable pour les structures créées principalement pour la protection des jeunes chez une espèce eusociale. Les terriers des crevettes de boue s’effondrent rapidement en l’absence d’entretien régulier, ce qui permet aux ouvertures des terriers d’être un moyen fiable d’estimation des populations. Les plantes ligneuses vivantes et mortes offrent également des cavités aux abeilles (par exemple). Cependant, alors que la végétation terrestre investit généralement dans la lignine pour donner une force structurelle afin de résister au vent, les « plantes » aquatiques (à la fois les vraies plantes et d’autres groupes tels que les algues brunes) sont généralement flexibles, et donc les « plantes » aquatiques vivantes ou mortes n’offrent pas de matériau ligneux qui convienne à un terrier étendu (Niklas 1988). À une plus petite échelle, la tendance des plantes aquatiques à être souples face aux courants et aux vagues peut même faire en sorte que les petites cavités structurelles à l’intérieur des plantes, comme les galles que l’on trouve chez de nombreuses plantes terrestres, soient des foyers moins attrayants dans les environnements aquatiques que dans les environnements terrestres. Bien que de telles structures puissent structurellement survivre à la plante fouettée par les vagues déferlantes, les animaux à l’intérieur des cavités seraient soumis à des accélérations et décélérations extrêmes, et les dommages causés par leur projection les uns contre les autres et contre les parois de leur nid semblent probables (Denny 1988). Le seul bois susceptible d’offrir des possibilités de creusement de tunnels dans les systèmes aquatiques est le bois mort d’origine terrestre qui est tombé dans les masses d’eau et s’est immobilisé sur des substrats ayant les propriétés adéquates pour éviter que le bois ne s’enfonce si profondément dans le substrat qu’il devienne inaccessible aux fouisseurs potentiels. Les fissures dans les rochers offrent un habitat efficace à de nombreuses fourmis, et il pourrait en être de même pour une espèce eusociale aquatique théorique. Cependant, là encore, le mouvement plus important des sédiments mous dans les environnements aquatiques s’y oppose, et de nombreuses crevasses dans les roches, par ailleurs appropriées, se rempliront plus facilement de sédiments mous dans les environnements aquatiques que dans les cavités terrestres ; celles creusées par les animaux risqueraient constamment de se remplir à nouveau, voire d’être entièrement enterrées, lors d’événements de transport massif. Des surfaces rugueuses solides sont facilement disponibles au moins dans les zones intertidales et immédiatement subtidales, fournies par des créatures à coquilles telles que les huîtres et les bernacles, que celles-ci soient vivantes ou simplement leurs coquilles restantes, mais ces niches sont sujettes à des pertes périodiques lors de tempêtes.
Un autre aspect physique pertinent des écosystèmes aquatiques motivé par la densité plus élevée de l’eau que de l’air peut être la flottabilité. Tout d’abord, cela peut réduire la nécessité de construire des nids en général dans les écosystèmes aquatiques, car il est beaucoup moins coûteux pour les adultes de transporter leur progéniture sur leur corps, même à des stades avancés de développement. Deuxièmement, la flottabilité peut réduire la probabilité d’évolution de l’eusocialité spécifiquement, car la flottabilité de l’eau rend la dispersion par diffusion des organismes à des stades très précoces beaucoup plus répandue dans les systèmes aquatiques que terrestres ; cette stratégie d’histoire de vie de diffusion des stades très précoces est en contradiction avec la rétention et les soins à long terme de la progéniture qui est centrale à l’eusocialité.
En plus des défis principalement structurels décrits jusqu’à présent, les grands nids sous-marins peuvent être difficiles à maintenir en raison des défis d’approvisionnement en oxygène frais à un taux suffisant pour le nid. L’oxygène se diffuse beaucoup plus lentement dans l’eau que dans l’air (Denny 1993), et la convection libre est moins puissante. La convection libre, dont la tendance est définie par le nombre de Grashof, dépend des gradients de densité, résultant le plus souvent de différences de température. L’eau a un coefficient de dilatation thermique très inférieur à celui de l’air, de sorte que la ventilation par convection libre est une caractéristique beaucoup moins importante des systèmes aquatiques que des systèmes terrestres (Denny 1993). De plus, les coûts de ventilation par pompage actif sont plusieurs fois plus élevés dans l’eau que dans l’air (Vogel 1995). Une façon de contourner ce problème peut être de positionner le nid de manière à profiter des courants d’eau naturels pour la ventilation, comme le font certains poissons vivant dans des terriers (Hansell 1984), mais (pour les petits organismes en particulier) le plus grand potentiel de dommages structurels par les courants d’eau que par les courants d’air peut plaider contre cette solution. Une autre solution simple consiste à être tolérant à l’hypoxie. Cependant, il existe des preuves solides provenant d’une gamme d’espèces aquatiques fouisseuses que, bien qu’elles puissent survivre à des périodes d’hypoxie, de telles conditions réduisent les niveaux d’activité requis pour la construction et l’entretien du terrier (Weissberger, Coiro & Davey 2009). Avant de quitter le sujet de la température, nous avons mentionné au début de cette section que les fluctuations de température sont moins rapides et moins extrêmes dans les habitats aquatiques. Cela peut être très pertinent pour la rareté relative de la nidification dans les écosystèmes aquatiques : le manque de besoin dans l’environnement aquatique pour les types de structures de nid qui protègent les espèces terrestres des fluctuations de température peut largement éliminer une pression de sélection importante qui pourrait autrement promouvoir la construction de nids.
Une autre différence clé entre l’air et l’eau mentionnée au début de cette section était la pénétration de la lumière. D’énormes volumes des habitats marins et même d’eau douce subissent une lumière solaire insuffisante pour la photosynthèse et donc, avec des exceptions locales mineures comme les évents hydrothermaux, n’ont pas de productivité primaire. Par conséquent, les plantes aquatiques fixes sont limitées aux zones d’eau peu profonde. Cependant, l’eau n’est pas seulement un milieu de soutien mais aussi un milieu nutritif, de sorte que la productivité primaire peut se produire dans les eaux supérieures pénétrant la lumière dans des océans entiers. Ces caractéristiques ont deux conséquences importantes sur l’habitat. Premièrement, de nombreux habitats aquatiques sont structurellement plus simples que de nombreux habitats terrestres à forte végétation. Il se peut qu’il y ait un manque d’habitats de « berges enchevêtrées » par rapport aux habitats terrestres pour promouvoir la diversité des espèces et offrir des possibilités d’évolution des modes de vie eusociaux. Deuxièmement, les vastes étendues d’eau libre ne constituent pas seulement un moyen de dispersion ou de migration, mais aussi, contrairement à l’air, une aire d’alimentation. Par conséquent, l’eau libre est un milieu propice au développement de stades immatures ou larvaires (par exemple, de nombreux crustacés) ou de cycles de vie entiers (par exemple, les poissons pélagiques). En d’autres termes, elle offre une incitation évolutive pour la progéniture à quitter le foyer ou pour les organismes à ne pas avoir de foyer du tout, les deux rendant l’évolution de l’eusocialité moins probable.
D’après nos arguments précédents, l’environnement le plus approprié pour un organisme aquatique eusocial notionnel sera au sein d’un organisme vivant relativement rigide avec une structure complexe offrant des crevasses pour agir comme un site de nidification pour notre espèce focale. Les exemples vivants de l’organisme hôte seront plus attrayants que les exemples morts, car ils ont probablement une certaine capacité à lutter contre l’accumulation de sédiments dans les crevasses, et des mécanismes favorisant le mouvement relatif de l’eau fournissant potentiellement une plus grande disponibilité de l’oxygène local. Les organismes hôtes devraient également avoir une longue durée de vie par rapport à l’espèce eusociale focale (puisqu’un seul site de nidification doit survivre assez longtemps pour soutenir plusieurs générations de l’espèce eusociale). Nous constatons que tous ces critères sont réunis dans les éponges utilisées par la seule espèce eusociale aquatique connue dont nous avons déjà parlé. Les crevettes du genre Synalpheus forment des colonies dans les éponges, et chaque espèce de crevette habite une espèce d’éponge différente, ce qui fait de Synalpheus l’un des genres de crustacés les plus diversifiés. L’eusocialité a évolué plusieurs fois au sein de ce groupe, qui est le principal groupe d’organismes ayant une forte association avec les éponges. L’hôte vivant a généralement besoin d’un mouvement d’eau important autour de lui et à travers lui, afin de se nourrir des matières en suspension, ce qui peut être bénéfique pour les hôtes eusociaux en termes d’apport d’oxygène (et potentiellement de nourriture) et pour éviter l’accumulation de sédiments dans les cavités. Cependant, nous pouvons également trouver des tensions avec l’hôte vivant : un mouvement d’eau important peut rendre la communication chimique par l’espèce eusociale beaucoup plus difficile en chassant les signaux aquatiques avant qu’ils ne soient détectés par les compagnons de nidification et peut même potentiellement être assez puissant pour expulser les membres de l’espèce eusociale. La communication chimique est largement utilisée dans les nids d’insectes sociaux et constitue également la forme de communication la plus courante chez les crustacés (Breithaupt & Thiel 2011). Les éponges peuvent produire des courants de l’ordre de 0-2 ms-1, pompant souvent leur propre volume d’eau toutes les 5 s (Nickel 2004).