Geweldige oren: De vreemde wereld van het gehoor van insecten

In een kleine kamer zonder ramen op een zinderende zomerdag, sta ik oog in oog met een entomologische rockster. Ik ben op de universiteit van Lincoln in Oost-Engeland, in een insectarium, een kamer vol met tanks en potten met plastic planten en dommelende insecten. Voor ik het weet, word ik voorgesteld aan een levendig-groene katydide uit Colombia.

“Maak kennis met Copiphora gorgonensis,” zegt Fernando Montealegre-Z, ontdekker van deze zespotige beroemdheid. De naam is bekend: hij is over de hele wereld verspreid, samen met foto’s van het gouden gezicht en de miniatuurhoorn van de eenhoorn van het insect. De faam van deze katydide berust echter niet op zijn uiterlijk, maar op zijn gehoor. Montealegre-Z’s nauwgezette studies van het prachtige insect onthulden dat het oren heeft die griezelig veel op de onze lijken, met entomologische versies van trommelvliezen, gehoorbeentjes en slakkenhuizen om hem te helpen geluiden op te pikken en te analyseren.

Katydiden – er zijn duizenden soorten – hebben de kleinste oren van alle dieren, een op elke voorpoot net onder de “knie.” Maar hun kleine formaat en schijnbaar vreemde locatie verraden de verfijnde structuur en indrukwekkende mogelijkheden van deze organen: om de ultrasone klikken van jagende vleermuizen te detecteren, de kenmerkende liederen van potentiële partners op te pikken, en thuis te komen voor het avondeten. Eén Australische katydid heeft zijn auditieve bekwaamheid aangewend om een prooi te vangen op een zeer slinkse manier: Hij lokt mannelijke cicaden binnen aanvalsafstand door het vrouwelijke deel van het cicaden paringsduet na te bootsen – een truc waarbij hij complexe geluidspatronen moet herkennen en precies moet aangeven wanneer hij moet toeslaan.

Geweldig? Absoluut. Onverwacht? Dat ook. Ik had nooit veel nagedacht over insectenoren, tot nu. Insectenogen en antennes vallen op, maar oren? Zelfs de arend-oog zou zich kunnen afvragen of insecten ze hebben. Toch moeten sommigen duidelijk horen: De zomer lucht is gevuld met het getril, getjilp en geklik van verliefde krekels en sprinkhanen, krekels en katydids, allen proberend een partner aan te trekken.

Nieuwsgierig geworden, bel ik met neurobioloog Martin Göpfert van de Universiteit van Göttingen in Duitsland, die het gehoor bestudeert bij de fruitvlieg Drosophila melanogaster. Hoe verbazingwekkend de oren van katachtigen ook zijn, vertelt hij me, ze zijn slechts een van de vele met verbazingwekkende mogelijkheden: De evolutie heeft zoveel pogingen ondernomen om oren te vormen, dat het resultaat een enorme diversiteit aan structuren en mechanismen is. De meeste zijn moeilijk waar te nemen, zo niet onzichtbaar, en in veel gevallen produceren en voelen insecten geluiden die zo ver buiten ons bereik liggen dat we hun capaciteiten volledig over het hoofd zagen. Maar met de komst van nieuwe gereedschappen en technologieën komen steeds meer voorbeelden aan het licht.

Zintuigbiologen, akoestische experts en genetici werken samen om vast te stellen hoe ze allemaal werken, hoe en wanneer ze zijn geëvolueerd, en waarom. En dankzij een deel van deze nieuwe kennis, en een assortiment van fossiele insecten, is er zelfs het verleidelijke vooruitzicht van het kunnen afluisteren van het oude verleden, het toevoegen van een nieuwe dimensie aan ons begrip van het leven en de tijd van sommige lang verdwenen dieren.

Toen insecten zo’n 400 miljoen jaar geleden voor het eerst verschenen, waren ze doof, vertelt Göpfert. Deze voorouderlijke insecten diversifieerden zich in meer dan 900.000 soorten, en terwijl de meeste net zo doof bleven als hun voorouders, kregen sommige de middelen om te horen. Van de 30 belangrijkste insectenorden zijn er (bij de laatste telling) negen die kunnen horen, en in sommige ordes is het horen meer dan eens geëvolueerd – bij vlinders en motten is dat minstens zes keer gebeurd. De 350.000 soorten van die meest duizelingwekkende groep, de kevers, zijn bijna allemaal doof, maar de weinige die oren hebben, hebben die via twee afzonderlijke evolutielijnen verworven. In totaal zijn de oren van insecten meer dan 20 keer ontstaan, een zeker recept voor verscheidenheid.

Oren, daar en overal

Locatie is het meest voor de hand liggende verschil tussen de oren van het ene insect en die van het andere: Er zijn oren op antennes (muggen en fruitvliegen), voorpoten (krekels en katachtigen), vleugels (gaasvliegen), achterlijf (cicaden, sprinkhanen en sprinkhanen) en op wat doorgaat voor een “nek” (parasitaire vliegen). Bij motten en vlinders komen oren bijna overal voor, zelfs op monddelen. De blaassprinkhaan heeft een overvloed aan oren met zes paar langs de zijkanten van zijn achterlijf. Bidsprinkhanen hebben een enkel, “cyclopisch” oor in het midden van hun borst.

Deze anywhere-goes benadering lijkt misschien een beetje vreemd, maar er is een eenvoudige verklaring voor: In elk geval waar een insectenoor evolueerde, was het uitgangspunt een bestaand zintuig: een rekdetector die minuscule trillingen waarneemt wanneer naburige lichaamssegmenten bewegen. Deze detectoren komen overal in het insectenlichaam voor, maar de evolutie wijzigde meestal slechts een enkel paar – blijkbaar, bijna elk paar – om de door geluid gegenereerde luchttrillingen waar te nemen.

Van daaruit ging elke nieuwe poging om oren te smeden nog verder in zijn eigen richting doordat andere structuren werden gecoöpteerd en opnieuw geconfigureerd om geluid op te vangen, te versterken en te filteren, de relevante informatie te extraheren en over te brengen naar het zenuwstelsel. Bij muggen en fruitvliegen doet geluid fijne antennale haartjes trillen. De meeste andere horende insecten hebben “trommelvliezen”: dunne, membraanachtige stukjes exoskelet die trillen als er geluidsgolven op vallen. Sommige trommelvliezen worden ondersteund door met lucht gevulde akoestische kamers, andere door met vloeistof gevulde kamers. Het aantal en de rangschikking van de zintuigcellen die de trillingen detecteren en decoderen – en de neuronen die de signalen naar de hersenen sturen – verschillen ook van oor tot oor. Dus terwijl sommige mottenoren functioneren met slechts een of twee neuronen (waardoor motten het snelst reageren), heeft het oor van een mannetjesmug er ongeveer 15.000 (waardoor het uiterst gevoelig is).

Sommige oren zijn relatief eenvoudig; anderen hebben extra toeters en bellen die gekoppeld zijn aan hun levensstijl. Neem de parasitaire vlieg Ormia ochracea, die zijn larven op een bepaalde krekelsoort afzet nadat hij deze heeft geïdentificeerd en gelokaliseerd aan de hand van zijn karakteristieke roep. De oren van de vlieg zitten naast elkaar op zijn “nek” en zijn theoretisch te dicht bij elkaar om zijn doelwit te kunnen lokaliseren. Toch nemen ze de prijs voor nauwkeurige locatie, dankzij een elastische band die de trommelvliezen verbindt, zodat ze op en neer schommelen als een wip, waardoor het geluid het ene oor fractioneel later raakt dan het andere.

Katydide-oren, zoals zo netjes aangetoond door Montealegre-Z en zijn collega’s, zijn uniek zowel in hun complexiteit als in hun gelijkenis met die van een zoogdier. Met behulp van een micro-CT scanner reconstrueerden de wetenschappers het gehele gehoorsysteem van het insect, en ontdekten daarbij twee voorheen onbekende organen. Het eerste is een kleine, harde plaat achter het trommelvlies; het tweede, een met vloeistof gevulde buis met daarin een rij zintuigcellen. Door middel van nauwgezet onderzoek, waarbij onder meer lasers op het trommelvlies werden gericht en het weerkaatste licht werd geregistreerd, toonde het team aan dat de kleine plaat trillingen in het trommelvlies van het insect doorgeeft aan de vloeistof in de buis – dezelfde rol die de botten in ons middenoor spelen. Het signaal reist vervolgens in een golf langs de buis en over zintuigcellen die zijn afgestemd op verschillende frequenties – waardoor dit orgaan een miniatuur, niet-opgerolde versie is van ons eigen, slakvormige slakkenhuis.

Het team heeft nu aangetoond waarom vrouwelijke katydiden zo goed zijn in het vinden van een partner in het donker, ook al staan hun oren dicht bij elkaar (niet zo dicht als die van de parasitaire Ormia, maar dicht genoeg om het lokaliseren van geluid tot een behoorlijke uitdaging te maken). Onze eigen oren liggen aan weerszijden van ons (grote) hoofd en staan ver genoeg uit elkaar zodat een geluid hen op verschillende tijden en luid genoeg bereikt om de hersenen in staat te stellen de bron te berekenen en te lokaliseren.

Katydiden losten het probleem op (alweer, op een unieke manier) door een ademhalingsbuis te vergroten die loopt van een porie in de zijkant van de borstkas tot aan de knie; geluid bereikt de trommelvliezen zowel van buiten het lichaam als van binnenuit via de buis. Montealegre-Z en zijn collega’s toonden aan dat geluid deze binnenste, achterwaartse route langzamer aflegt – zodat elk geluid het trommelvlies tweemaal raakt, maar op iets verschillende tijdstippen, wat het vermogen van het insect om de bron te lokaliseren drastisch verbetert.

De opmerkelijke oren van de katydide hebben nog niet al hun geheimen prijsgegeven, en het team van Montealegre-Z probeert nu vast te stellen hoe de receptoren in de insectenversie van het slakkenhuis de verschillende frequenties oppikken. De ster van deze studie is Phlugis poecila, een “kristallen” katydide, genoemd naar zijn transparante buitenste schubbenlaag, een kenmerk dat het team in staat stelt processen te registreren en te meten terwijl ze plaatsvinden. “We kunnen het gehoor aan het werk zien en processen zien die nog nooit eerder zijn gezien,” zegt Montealegre-Z.

Als de manier waarop insecten horen enorm varieert, dan varieert ook wat ze horen. Muggenoren zijn goed voor misschien een meter; de veel-oor blaassprinkhaan kan horen van een kilometer of meer afstand. De oren van krekels detecteren lage frequenties; de oren van bidsprinkhanen en motten zijn afgestemd op ultrageluid, veel verder dan wat mensen (of hun honden) kunnen horen. Weer andere, zoals die van een katydide, hebben een breedbandgehoor. “Insecten horen alleen wat ze moeten horen,” zegt Göpfert. “En de evolutie zorgde voor wat nodig was.”

Maar wat dreef de evolutie er in de eerste plaats toe om van rekreceptoren oren te maken, en zo geluid naar de insectenwereld te brengen? Dat is een vraag die veel entomologen zich nog steeds stellen. Een redelijke leidraad is hoe insecten hun oren vandaag de dag gebruiken, maar het is slechts een leidraad, omdat een oor dat oorspronkelijk voor een bepaald doel was aangeschaft, in de loop der eeuwen gemakkelijk kan zijn omgevormd om een ander doel te dienen. Eén ding is zeker: Naarmate biologen meer insectengroepen in meer detail onderzoeken, kunnen sommige lang gekoesterde opvattingen in het stof bijten.

Een oor voor gevaar

Bij moderne insecten is een van de belangrijkste functies van oren het tijdig horen naderen van een roofdier om actie te ondernemen en het te vermijden. Voor ’s nachts vliegende insecten komt de grootste bedreiging van insectenetende vleermuizen die prooien detecteren en volgen met ultrasone sonar, en dus is hun gehoor afgestemd op de frequenties van de echolokkende klikken van de vleermuizen. De insecten reageren dan met karakteristieke bewegingen om aan de sonarstraal te ontsnappen: scherpe bochten, loop-de-loops, lucht-naar-grond krachtige duikvluchten. Sommige tijgermotten storen zelfs de vleermuissonar met hun eigen klikken. Experimenten hebben aangetoond dat vleermuis-detecterende oren de kansen van een insect om een aanval te overleven drastisch verbeteren: In één studie ontsnapten bidsprinkhanen aan 76 procent van de vleermuisaanvallen, maar dat aantal daalde tot 34 procent wanneer ze doof werden gemaakt.

Als predatie een krachtige motor is van de evolutie, dan is sex dat ook. En geluid is een efficiënte manier voor een insect om zich te identificeren bij potentiële partners: Geluid verplaatst zich goed, werkt in het donker en biedt de mogelijkheid om kenmerkende liederen en privé-communicatie te ontwikkelen die niemand anders kan horen.

Dus, succesvolle seks of overleven? Wat zit achter wiens oren?

In sommige gevallen zijn onderzoekers redelijk zeker. Krekels lijken het gehoor te hebben geëvolueerd voor paringsdoeleinden: Alleen zingende soorten hebben oren en ze zijn alleen gevoelig voor hun eigen lage tonen. Voor motten waren vleermuizen de trigger. Lepidoptera bestaan al zo’n 150 miljoen jaar, maar geen enkele mot had oren voordat echolocerende vleermuizen zo’n 60 miljoen jaar geleden hun intrede deden. En veel van de motten met oren zijn alleen gevoelig voor de frequenties die door hun lokale vleermuizen worden gebruikt – een sterk bewijs dat de oren als vleermuisdetectoren zijn geëvolueerd.

Wat moeten we echter denken van de bidsprinkhaan, eigenaar van het cyclopische oor? Vandaag de dag lijken bidsprinkhanen hun oren uitsluitend te gebruiken als vleermuisdetectoren. Maar entomologen beschikken nu over enorme hoeveelheden gegevens over de gevarieerde anatomie van bidsprinkhaanoren en een nauwkeurige op DNA gebaseerde stamboom van bidsprinkhanen, waaruit zij het oorspronkelijke bidsprinkhaanoor hebben getraceerd. Het behoorde tot een soort die 120 miljoen jaar geleden leefde, veel vroeger dan die sonargestuurde vleermuizen. Er zijn steeds meer aanwijzingen dat andere roofdieren dan vleermuizen de evolutie van hun oren en die van sommige andere insecten kunnen hebben gestimuleerd – misschien reptielen, of vogels, of vroege zoogdieren. Dieren die zich door het kreupelhout bewegen, over rotsen buitelen of op een bladertak landen, zijn zelden stil. De geluiden die zij maken omvatten hoorbare en ultrasone elementen.

Vliegende vogels, die al 150 miljoen jaar bestaan, worden steeds meer als kanshebbers gezien. In baanbrekend onderzoek registreerden Canadese biologen geluiden die werden voortgebracht door het slaan van de vleugels van meesjes en oostelijke foebes als ze op insectenjacht gingen, en ontdekten dat de vleugelslagen een breed scala aan frequenties omvatten die insecten kunnen waarnemen, van lage tonen die hoorbaar zijn voor cicaden, vlinders en sprinkhanen, tot ultrasone geluiden die worden opgepikt door motten en bidsprinkhanen.

En hoe zit het met de katydiden, bezitters van de oudste oren van allemaal? Moderne katydiden gebruiken hun oren zowel voor communicatie als voor het opsporen van vleermuizen. Maar het geluidsproducerend apparaat van katydiden kan via het fossielenbestand worden teruggevoerd op een vroeg type voorouder dat 250 miljoen jaar geleden leefde, lang voordat vleermuizen dat deden. De heersende theorie tot nu toe is dus dat de evolutie van de oren van katydia’s een aantal wendingen heeft genomen. De oorspronkelijke functie van de oren was katydiden in staat te stellen elkaar te horen, en later, zo denkt men, werden deze oren gebruikt om als vleermuisdetectoren te dienen. Dit leidde tot de uitbreiding van hun gehoor van het hoorbare bereik (onder 20 kHz) tot het ultrasone (buiten het bereik van menselijke oren) – en dat maakte op zijn beurt de evolutie mogelijk van de meer complexe, hogere zang die katydiden vandaag vertonen. Vandaag de dag zingt slechts een minderheid van de katydiden in het hoorbare bereik, terwijl ongeveer 70 procent ultrasone liederen heeft en enkele katydiden buitengewoon hoge liederen. De recordhouder, tot nu toe, is de recent ontdekte Supersonus aequoreus, die roept met een verbazingwekkende 150 kHz.

Maar is dat verhaal juist? Om tot een antwoord te komen, moesten wetenschappers weten wat katydiden in een ver verleden hoorden, en dat betekende dat men de fossielen van katydiden onder de loep moest nemen. De gefossiliseerde oren zelf zijn niet erg informatief: Ze zijn zeldzaam en hun structuur is moeilijk te achterhalen. Maar er is een andere manier om het gehoor te leren kennen: aan de hand van de gedetailleerde anatomie van het geluidproducerende vijl- en schraapapparaat op gefossiliseerde vleugels van katydia’s. “Die structuren zijn veel groter en duidelijker, en we kunnen ze gebruiken om het geluid dat ze maakten heel nauwkeurig te reconstrueren,” zegt Montealegre-Z – en daaruit afleiden wat katydiden moeten hebben gehoord.

Blast uit het verleden

In 2012 haalden Montealegre-Z en bio-akoestiekdeskundige Daniel Robert van de Universiteit van Bristol de krantenkoppen toen ze deze aanpak gebruikten om het lied van een katydide uit het Jura te reconstrueren, een geluid dat 165 miljoen jaar lang niet was gehoord. Dat was mogelijk dankzij de ontdekking van een Chinese fossiele katydide met bijna perfect bewaarde vleugels. Archaboilus musicus, zoals het uitgestorven insect is genoemd, zou muzikale liederen hebben “gezongen” met frequenties rond 6,4 kHz, waarmee het meer klonk als een krekel dan als een moderne katydide. Dat past goed bij het verhaal dat katydiden eerst het gehoor ontwikkelden om te communiceren.

Sindsdien heeft het team echter meer fossiele katydiden bestudeerd, en wat zij hebben gevonden suggereert dat de theorie misschien aan een revisie toe is. Het lijkt erop dat sommige katydiden al ultrageluid gebruikten lang voordat vleermuizen bestonden, zegt Montealegre-Z. Katydiden horen ook een veel breder spectrum van frequenties dan zij alleen nodig hebben om zichzelf te horen. Volgens hem wijst dit erop dat hun oren zich niet ontwikkelden om te zingen, maar, net als bij bidsprinkhanen, voor zelfbehoud. “Ik denk dat hun oren zijn geëvolueerd om roofdieren te horen,” vertelt hij me. “Roofdieren maken een verscheidenheid aan geluiden en dus moeten de oren in staat zijn om ze eruit te pikken.”

Als studies als deze helpen bij het ontrafelen van de evolutionaire geschiedenis van het gehoor van insecten, beloven ze ook iets meer: de mogelijkheid om het oude verleden af te luisteren en nieuwe inzichten te verwerven in het gedrag van insecten. Ze hebben me ook ongeduldig gemaakt voor de volgende zomer en de kans om het rijke insectenleven van de zacht glooiende krijtheuvels hier in de buurt te verkennen met nieuwe ogen – en oren, vooral oren.

In de zomer is de lucht boven de Sussex Downs levendig met een symfonie van insectengeluiden als sprinkhanen en katydiden tjilpen, zoemen en klikken in hun zoektocht naar liefde. Als ik mijn oren tot het uiterste span, kan ik misschien het naaimachine-geratel van een grote groene katydide horen of het zacht sissende gezang van een kegelkop, en als ik heel veel geluk heb, misschien zelfs het snelle klikken van de wrattenbijter, de zeldzaamste katydide van het Verenigd Koninkrijk. Maar hoeveel meer zal ik missen? Ik zou er veel voor over hebben om oren te hebben die de liedjes en geluiden kunnen opvangen die wetenschappers in elkaar aan het puzzelen zijn, maar die alleen insecten kunnen horen.