Traktat till Johannes XXII
Ockham träffade John Lutterell igen i Avignon; i ett traktat riktat till påven Johannes XXII fördömde den förre kanslern i Oxford Ockhams undervisning om Sentences, och drog ur den 56 påståenden som han visade var allvarligt felaktiga. Lutterell blev sedan medlem av en kommitté bestående av sex teologer som utarbetade två på varandra följande rapporter baserade på utdrag ur Ockhams kommentar, varav den andra var strängare kritisk. Ockham presenterade dock för påven ett annat exemplar av Ordinatio i vilket han hade gjort vissa korrigeringar. Det verkade som om han skulle dömas för sin undervisning, men domen kom aldrig.
I det kloster där han var bosatt i Avignon träffade Ockham Bonagratia av Bergamo, en doktor i civil- och kanonisk rätt som förföljdes på grund av sitt motstånd mot Johannes XXII när det gällde problemet med franciskanernas fattigdom. Den 1 december 1327 anlände franciskanernas general Michael av Cesena till Avignon och bodde i samma kloster; även han hade kallats av påven i samband med tvisten om äganderätten. De var oense om det teoretiska problemet om huruvida Kristus och hans apostlar hade ägt de varor som de använde, det vill säga om de hade avstått från all äganderätt (både privat och företagsvis), äganderätten och rätten att använda egendom. Mikael hävdade att eftersom Kristus och hans apostlar hade avsagt sig all äganderätt och all rätt till egendom hade franciskanerna rätt att försöka göra samma sak.
Förhållandena mellan Johannes och Mikael försämrades stadigt, till den grad att Mikael den 26 maj 1328 flydde från Avignon i sällskap med Bonagratia och William. Ockham, som redan var vittne i en vädjan som Mikael i hemlighet utarbetat den 13 april, stödde offentligt vädjan i september i Pisa, där de tre franciskanerna vistades under beskydd av kejsar Ludvig IV Bayern, som hade exkommunicerats 1324 och av Johannes XXII proklamerats ha förverkat alla rättigheter till kejsardömet. De följde honom till München 1330, och därefter skrev Ockham ivrigt mot påvedömet för att försvara både den strikta franciskanska föreställningen om fattigdom och kejsardömet.
Ockham fick 1328 i uppdrag av sin överordnade general att studera tre påvliga bullor om fattigdom, och fann att de innehöll många fel som visade att Johannes XXII var en kättare som hade förverkat sitt mandat på grund av sitt kätteri. Hans status som pseudopåve bekräftades enligt Ockham 1330-31 av hans predikningar där han föreslog att de frälstas själar inte åtnjöt synen av Gud omedelbart efter döden utan först efter att de återförenats med kroppen vid den yttersta domen, en åsikt som motsade traditionen och som slutligen förkastades.
Den viktigaste tvisten förblev dock frågan om fattigdom, som han ansåg vara så viktig för religiös fulländning att den krävde disciplinering i form av en teori: Den som väljer att leva under Franciskus’ evangeliska regel följer i fotspåren av Kristus, som är Gud och därför universums kung, men som uppträdde som en fattig man, som avsade sig äganderätten, underkastade sig den timliga makten och önskade regera på denna jord endast genom den tro som han hade fått. Detta herravälde tar sig uttryck i form av en kyrka som är organiserad men som inte har någon ofelbar auktoritet – varken från en påve eller ett råd – och som i huvudsak är en gemenskap av troende som har bestått under århundradena och som säkert kommer att bestå ännu längre, även om den tillfälligtvis är reducerad till ett fåtal eller till och med till en enda person; alla, oavsett ställning eller kön, måste i kyrkan försvara den tro som är gemensam för alla.
För Ockham begränsas påvens makt av de kristnas frihet som etableras genom evangeliet och naturrätten. Det är därför legitimt och i enlighet med evangeliet att ställa sig på imperiets sida mot påvedömet eller att, som Ockham gjorde 1339, försvara den engelska kungens rätt att beskatta kyrkans egendom. Mellan 1330 och 1338, i denna dispyts hetta, skrev Ockham 15 eller 16 mer eller mindre politiska verk; några av dem skrevs i samarbete, men Opus nonaginta dierum (”Verket på 90 dagar”), det mest omfattande, skrevs ensam.