Que orelhas fantásticas: O estranho mundo da audição de insectos

Num pequeno quarto sem janela num dia de Verão escaldante, encontro-me cara a cara com uma estrela de rock entomológica. Estou na Universidade de Lincoln, no leste da Inglaterra, dentro de um inseto, uma sala forrada com tanques e frascos contendo plantas plásticas e insetos adormecidos. Antes que eu saiba, estou sendo apresentado a um katydid verde vibrante da Colômbia.

“Conheça Copiphora gorgonensis”, diz Fernando Montealegre-Z, descobridor desta celebridade de seis patas. O nome é familiar: foi espalhado pelo mundo ao lado de fotos do rosto dourado do inseto e do chifre de unicórnio em miniatura. Mas a fama deste katydid não se baseia na sua aparência, mas na sua audição. Os estudos meticulosos de Montealegre-Z sobre o magnífico inseto revelaram que ele tem orelhas estranhas como as nossas, com versões entomológicas de tímpanos, ossículos e cóccigas para ajudá-lo a captar e analisar sons.

Katydids – há milhares de espécies – tem as orelhas mais pequenas de qualquer animal, uma em cada perna dianteira logo abaixo do “joelho”. Mas o seu tamanho pequeno e localização aparentemente estranha desmentem a estrutura sofisticada e as capacidades impressionantes destes órgãos: para detectar os cliques ultra-sónicos dos morcegos caçadores, escolher as canções de assinatura dos futuros companheiros, e entrar em casa ao jantar. Um katydid australiano capitalizou sua proeza auditiva para capturar presas de uma forma muito desonesta: Atrai as cigarras masculinas dentro de uma distância impressionante ao imitar a parte fêmea do dueto de acasalamento da cigarra – um truque que requer que ele reconheça padrões complexos de som e precisamente quando chip in.

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Fantástico? Absolutamente. Inesperado? Isso, também. Nunca tinha pensado muito nos ouvidos dos insectos até agora. Olhos e antenas de insectos destacam-se, mas orelhas? Até os olhos de águia podiam ser perdoados por se perguntarem se os insectos os têm. No entanto, obviamente, alguns devem ouvir: O ar do verão está cheio de trills, chilros e estalidos de grilos e gafanhotos, cigarras e katydids, todos tentando atrair um companheiro.

Curiosity piqued, chamo o neurobiólogo Martin Göpfert da Universidade de Göttingen na Alemanha, que estuda audição na mosca da fruta Drosophila melanogaster. Por mais espantosos que os ouvidos katydid são, diz-me ele, são apenas um de muitos com capacidades espantosas: A evolução tem feito tantas tentativas de moldar os ouvidos, o resultado é uma enorme diversidade de estruturas e mecanismos. A maioria é difícil de detectar, se não invisível, e em muitos casos os insetos produzem e sentem sons tão além do nosso próprio alcance que ignoramos completamente suas habilidades. Mas com o advento de novas ferramentas e tecnologias, cada vez mais exemplos estão surgindo à luz.

Biólogos sensoriais, especialistas em acústica e geneticistas estão trabalhando juntos para determinar como todos eles trabalham, como e quando eles evoluíram, e por quê. E graças a alguns desses novos conhecimentos, e a uma variedade de insetos fósseis, há até a perspectiva tentadora de poder escutar o passado antigo, adicionando uma nova dimensão à nossa compreensão da vida e dos tempos de alguns animais há muito desaparecidos.

Quando os insectos apareceram há 400 milhões de anos, eram surdos, diz-me Göpfert. Estes insectos ancestrais diversificaram-se em mais de 900.000 espécies, e embora a maioria permaneça tão surda como os seus antepassados, alguns ganharam os meios para ouvir. Das 30 principais ordens de insetos, nove (finalmente, nove contam) incluem alguns que ouvem, e a audição evoluiu mais de uma vez em algumas ordens – pelo menos seis vezes entre borboletas e mariposas. As 350 mil espécies daquele grupo mais deslumbrantemente diversificado, os escaravelhos, são quase todas surdas, mas as poucas que têm ouvidos adquiriram-nas através de duas linhas de evolução distintas. No total, as orelhas de insetos surgiram mais de 20 vezes, uma receita segura de variedade.

Ouvido, ali e em todo lugar

Localização é a diferença mais óbvia entre as orelhas de um inseto e as de outro: Há orelhas nas antenas (mosquitos e moscas da fruta), nas patas dianteiras (grilos e katydids), nas asas (rendas), no abdómen (cigarras, gafanhotos e gafanhotos) e no que passa por um “pescoço” (moscas parasitas). Entre as mariposas e borboletas, as orelhas surgem praticamente em qualquer lugar, mesmo em partes da boca. O gafanhoto da bexiga tem uma abundância de orelhas com seis pares ao longo dos lados do seu abdómen. Os louva-a-deus têm uma única orelha “ciclopédica” no meio do peito.

Esta abordagem em qualquer lugar pode parecer um pouco estranha, mas há uma explicação simples: Em todos os casos em que um ouvido de insecto evoluiu, o ponto de partida foi um órgão sensorial existente: um detector de estiramento que monitoriza pequenas vibrações quando segmentos de corpo vizinhos se movem. Esses detectores ocorrem em todo o corpo do inseto, mas a evolução normalmente só modificou um único par – aparentemente, quase qualquer par – para perceber as vibrações transmitidas pelo ar geradas pelo som.

A partir daí, cada nova tentativa de forjar orelhas foi ainda mais longe em sua própria direção à medida que outras estruturas foram cooptadas e reconfiguradas para capturar, amplificar e filtrar o som, extrair a informação relevante e transmiti-la ao sistema nervoso. Em mosquitos e moscas da fruta, o som faz com que os pêlos finos da antena tremam. A maioria dos outros insetos auditivos tem “tímpanos”: manchas finas e membranosas de exoesqueleto que vibram quando as ondas sonoras batem. Alguns tímpanos são apoiados por câmaras acústicas cheias de ar, outros por câmaras cheias de líquido. O número e disposição das células sensoriais que detectam e decodificam essas vibrações – e os neurônios que enviam os sinais para o cérebro – também variam de orelha para orelha. Assim, enquanto algumas orelhas de traça funcionam com apenas um ou dois neurônios (fazendo das traças as mais rápidas de resposta), a orelha de um mosquito macho tem cerca de 15.000 (tornando-a extremamente sensível).

Algumas orelhas são relativamente simples; outras têm sinos e assobios extras ligados ao seu estilo de vida. Pegue a mosca parasita Ormia ochracea, que deposita suas larvas em uma determinada espécie de grilo após identificá-la e localizá-la a partir de seu chamado característico. As orelhas da mosca ficam lado a lado no seu “pescoço” e, teoricamente, estão demasiado próximas uma da outra para apontar o seu alvo. No entanto, elas levam o prémio para uma localização precisa, graças a uma banda elástica que liga os tímpanos de modo a balançar para cima e para baixo como uma serra, assegurando que o som atinge uma orelha fraccionadamente mais tarde que a outra.

Orelhas katídicas, como tão bem demonstrado por Montealegre-Z e seus colegas, são únicas tanto em sua complexidade como em sua semelhança com a de um mamífero. Usando um micro-CT scanner, os cientistas reconstruíram todo o sistema auditivo do inseto, descobrindo dois órgãos previamente desconhecidos no processo. O primeiro é uma placa pequena e dura atrás dos tímpanos; o segundo, um tubo cheio de líquido contendo uma linha de células sensoriais. Através de uma investigação meticulosa que incluiu lasers brilhantes no tímpano e o registo do ressalto da luz, a equipa mostrou que a pequena placa transmite vibrações no tímpano do insecto para o fluido do tubo – o mesmo papel desempenhado pelos ossos do nosso ouvido médio. O sinal então viaja em uma onda ao longo do tubo e sobre as células sensoriais sintonizadas em diferentes freqüências – fazendo deste órgão uma versão em miniatura, desenrolada da nossa própria cóclea em forma de caracol.

A equipa passou agora a mostrar porque é que as katydids femininas são tão boas a encontrar um companheiro no escuro, apesar de as suas orelhas estarem próximas (não tão próximas como as da parasita Ormia, mas próximas o suficiente para fazer com que o som de localização seja um grande desafio). Os nossos próprios ouvidos estão de ambos os lados das nossas (grandes) cabeças e estão afastados o suficiente para que um som os alcance em momentos diferentes – o suficiente para o cérebro calcular e localizar a fonte.

Katydids resolveu o problema (novamente, de uma forma única) aumentando um tubo respiratório que vai desde um poro no lado do peito até ao joelho; o som chega aos tímpanos tanto do exterior do corpo como do interior através do tubo. Montealegre-Z e seus colegas mostraram que o som percorre esta rota interna e traseira mais lentamente – assim cada som atinge o tímpano duas vezes, mas em momentos ligeiramente diferentes, melhorando dramaticamente a capacidade do inseto de localizar a fonte.

Os notáveis ouvidos do katydid ainda não desistiram de todos os seus segredos, e a equipe de Montealegre-Z está agora tentando localizar como os receptores na versão do inseto da cóclea escolhem freqüências diferentes. A estrela deste estudo é Phlugis poecila, um katydid “cristal” chamado por sua cutícula externa transparente, uma característica que permite à equipe registrar e medir processos à medida que eles acontecem. “Poderemos assistir a processos nunca antes vistos”, diz Montealegre-Z.

Se a forma como os insetos ouvem varia enormemente, o mesmo acontece com o que eles ouvem. Os ouvidos dos mosquitos são bons para talvez um metro; o gafanhoto da bexiga de muitos anos pode ouvir de um quilômetro ou mais de distância. Os ouvidos de cricket detectam frequências baixas; os ouvidos de mantis e traças estão sintonizados para ultra-som, muito além de qualquer coisa que os humanos (ou os seus cães) possam ouvir. Ainda outros, como os katydid’s, têm audição de banda larga. “Os insetos só ouvem o que precisam ouvir”, diz Göpfert. “E a evolução providenciou o que era necessário.”

Mas o que levou a evolução a transformar os receptores esticados em ouvidos em primeiro lugar, e assim trazer som ao mundo dos insectos? Essa é uma pergunta que ainda está na mente de muitos entomologistas. Um guia razoável é como os insetos usam suas orelhas hoje em dia, mas é apenas um guia, já que uma orelha originalmente adquirida para um propósito pode facilmente ter sido cooptada durante os eons para servir a outro. Uma coisa é certa: À medida que os biólogos investigam mais grupos de insectos em maior detalhe, algumas noções de longa data podem morder a poeira.

Um ouvido para o perigo

Nos insetos modernos, uma das principais funções dos ouvidos é ouvir a aproximação de um predador a tempo de tomar medidas e evitá-la. Para os insetos que voam à noite, a maior ameaça vem dos morcegos insetívoros que detectam e rastreiam as presas com sonar ultra-sônico, e assim sua audição é sintonizada com as freqüências dos cliques ecolocalizantes dos morcegos. Os insetos respondem então com movimentos característicos para escapar do feixe de sonar: curvas acentuadas, loop-the loops, mergulhos de energia ar-terra. Certas traças tigresas até encravam o sonar dos morcegos com cliques próprios. As experiências mostraram que as orelhas detectoras de morcegos melhoram drasticamente as perspectivas de sobrevivência de um insecto: Num estudo, os mantis escaparam a 76% dos ataques dos morcegos, mas esse número caiu para 34% quando ficaram surdos.

Se a predação é um poderoso condutor de evolução, o sexo também é. E o som é uma forma eficiente de um inseto se identificar para futuros companheiros: O som viaja bem, trabalha no escuro e fornece os meios para desenvolver canções de assinatura e comunicações privadas que mais ninguém consegue ouvir.

Então, sexo bem sucedido ou sobrevivência? O que está por trás dos ouvidos de quem?

Em alguns casos, os investigadores estão razoavelmente seguros. As cigarras parecem ter evoluído a audição para fins de acasalamento: Só as espécies que cantam têm ouvidos e são sensíveis apenas às suas próprias canções de baixo fervor. Para as mariposas, os morcegos foram o gatilho. Lepidópteros têm cerca de 150 milhões de anos, mas nenhuma mariposa tinha ouvidos antes de os morcegos ecolocadores chegarem ao local há cerca de 60 milhões de anos. E muitas das traças auriculares são sensíveis apenas às frequências utilizadas pelos morcegos locais – forte evidência de que as orelhas evoluíram como detectores de morcegos.

Mas o que fazer dos mantis, dono da orelha ciclopédica? Hoje, os louva-a-deus parecem usar as suas orelhas exclusivamente como detectores de morcegos. Mas os entomologistas têm agora uma grande quantidade de dados sobre a anatomia variada das orelhas do mantis e uma árvore genealógica precisa baseada no DNA do mantis, da qual eles traçaram a orelha original do mantis. Ela pertencia a uma espécie que viveu há 120 milhões de anos, mais cedo do que aqueles morcegos guiados por sonar. Há evidências crescentes de que outros predadores além dos morcegos podem ter estimulado a evolução de suas orelhas e as de alguns outros insetos – talvez répteis, ou aves, ou mamíferos primitivos. Os animais que se movem através do mato, que se movimentam sobre as rochas ou que aterram num ramo frondoso raramente se calam. Os ruídos que eles fazem incluem elementos audíveis e ultra-sônicos.

Aves voadoras, que existem há 150 milhões de anos, são cada vez mais vistas como candidatas. Em pesquisa pioneira, biólogos canadenses registraram sons gerados pelas asas batendo em frangos e fobes orientais ao se moverem sobre presas de insetos, e descobriram que as batidas das asas incluíam uma ampla gama de freqüências que os insetos podem detectar, desde sons graves audíveis a cigarras, borboletas e gafanhotos, até sons ultra-sônicos captados por mariposas e mantises.

E que dos katydids, possuidores dos ouvidos mais antigos de todos? Os katydids modernos usam os seus ouvidos tanto na comunicação como como detectores de morcegos. Mas o aparelho produtor de som katídico pode ser rastreado através do registro fóssil até um tipo de ancestral que viveu 250 milhões de anos atrás, bem antes dos morcegos. Então a teoria prevalecente até agora tem sido que a evolução dos ouvidos katydidianos deu algumas voltas. A função inicial dos ouvidos era permitir que os katydids ouvissem uns aos outros, e mais tarde, o pensamento vai, esses ouvidos foram cooptados para servirem como detectores de morcegos. Isto levou à extensão de sua audição da faixa audível (abaixo de 20 kHz) para o ultra-som (além do alcance dos ouvidos humanos) – e isso, por sua vez, permitiu a evolução das músicas mais complexas e mais agudas que os katydids exibem hoje. Hoje, apenas uma minoria dos katydids canta na faixa audível, enquanto cerca de 70% tem canções ultra-sônicas e alguns poucos têm canções extraordinariamente agudas. O detentor do disco, até agora, é o recentemente descoberto Supersonus aequoreus, que chama a uns espantosos 150 kHz.

Mas será que essa história está certa? Para chegar à resposta, os cientistas precisavam saber o que os katydids estavam ouvindo no passado distante, e isso significava dar uma olhada de perto nos fósseis de katydid. Os ouvidos fossilizados não são, eles próprios, muito informativos: Eles são raros e a sua estrutura difícil de entender. Mas há outra forma de se chegar à audição: a partir da anatomia detalhada do aparelho de arquivo e raspador de som nas asas fossilizadas do katydid. “Essas estruturas são muito maiores e mais claras, e podemos usá-las para recriar o som que fizeram com muita precisão”, diz Montealegre-Z – e a partir daí, inferir o que os katydids devem ter ouvido.

Blast do passado

Em 2012, Montealegre-Z e o colega especialista em bioacústica Daniel Robert da Universidade de Bristol fizeram manchetes quando usaram essa abordagem para reconstruir a canção de um katydid da época Jurássica, um som inaudito há 165 milhões de anos. O que tornou isso possível foi a descoberta de um katydid chinês fóssil com asas quase perfeitamente preservadas. Archaboilus musicus, como o insecto extinto foi nomeado, teria “cantado” canções musicais em frequências em torno de 6,4 kHz, soando mais como um grilo do que um katydid moderno. Isso se encaixa bem na história de que os katydids desenvolveram a audição pela primeira vez para comunicar.

Desde então, no entanto, a equipe tem estudado mais katydids fósseis, e o que eles estão encontrando sugere que a teoria pode precisar de uma revisão. Parece que alguns katydids antigos estavam usando ultra-som muito antes dos morcegos existirem, diz Montealegre-Z. Os Katydids também ouvem uma gama muito maior de frequências do que precisariam apenas para se ouvirem a si próprios. Na sua mente, isto sugere que os seus ouvidos evoluíram primeiro não para cantar mas, tal como os louva-a-deus, para a autopreservação. “Acho que os ouvidos deles evoluíram para ouvir predadores”, diz-me ele. “Os predadores fazem uma diversidade de sons e por isso os ouvidos devem ser capazes de os escolher.”

Se estudos como estes estão ajudando a desvendar a história evolutiva da audição de insetos, eles também prometem algo mais: a oportunidade de escutar o passado antigo e ganhar novos conhecimentos sobre o comportamento dos insetos. Eles também me deixaram impaciente para o próximo verão e a chance de explorar a rica vida dos insetos das colinas de giz que rolam suavemente por aqui com novos olhos – e ouvidos, especialmente os ouvidos.

No verão, o ar sobre o Sussex Downs está vivo com uma sinfonia de som de insetos enquanto gafanhotos e katydids chilreiam, zumbem e clicam em sua busca pelo amor. Se eu esticar meus ouvidos até o limite, talvez eu possa escolher o guizo da máquina de costura de um grande katydid verde ou o suave som de um conehead, e se eu tiver muita sorte, talvez até os cliques rápidos do mordedor de guerra, o katydid mais raro do Reino Unido. Mas quanto mais vou perder? Eu daria muito para ter ouvidos que possam escolher as músicas e sons que os cientistas estão juntando, mas que os insetos sozinhos possam ouvir.