DNA-studie wijst op mens als oorzaak van uitsterven Carolinaparkiet

Uit een genomische analyse blijkt dat de Carolinaparkiet plotseling en abrupt is verdwenen, zonder dat er sprake is van genetische kenmerken die in verband worden gebracht met een slinkende populatie, en dat het uitsterven van deze soort dus uitsluitend aan de mens kan worden toegeschreven

Tot 100 jaar geleden, toen de laatste van zijn soort in gevangenschap stierf in de Cincinnati Zoo, was Noord-Amerika de thuisbasis van zijn eigen endemische soort papegaai: de typische Carolina parkiet, Conuropsis carolinensis. De Carolina parkiet had de meest noordelijke verspreiding van alle moderne papegaaiensoorten: zijn verspreidingsgebied strekte zich naar schatting uit van oostelijk Colorado tot aan de Atlantische Oceaan, en van de zuidelijke helft van de staat New York helemaal tot aan de Golf van Mexico (ref; kaart).

Deze kleine slanke neotropische papegaai was smaragdgroen met een heldergele kop en hals, een rood-oranje gezicht en een bleke hoornkleurige snavel, en hij had een lange, spitse staart. De ondersoort die in de centrale delen van de Verenigde Staten in het binnenland leefde, kon visueel worden onderscheiden van zijn meer aan de kust levende neef door de blauwe zweem die zijn groene verenkleed doordrenkte.

De Carolinaparkiet was brutaal en kuddeachtig en werd vaak gezien rondvliegend in uitbundige zwermen van honderden individuen in laaglandbossen met oerbossen, bosranden en kanelstroken die rond rivieren uitgroeiden. Jammer genoeg werden deze luidruchtige papegaaien het doelwit van de destructieve neigingen van recent aangekomen Europese kolonisten, die hun habitat verwoestten om steden en boerderijen te bouwen, en hen genadeloos vervolgden als vergelding voor het eten van gewassen van fruit en granen, en ook om hun veren te verzamelen voor het versieren van modieuze dameshoeden, en die hen zelfs uit de lucht schoten, gewoon voor het perverse plezier van het doden van iets wilds, levend en mooi.

Tragisch genoeg besteedden slechts enkele boeren en natuurkenners ooit genoeg aandacht aan de gewoonten van deze papegaaien om te weten dat deze vogels uniek heilzaam waren vanwege hun voorliefde voor kokkelkoren, Xanthium strumarium. De kokkel is een wijdverbreide plant die een gif produceert dat vooral giftig is voor de lever, maar de Carolinaparkiet was de enige soort die deze plant of de zaden ervan kon eten zonder daar nadelige gevolgen van te ondervinden. Dit dieet van kakkebollen maakte het vlees van de Carolina parkiet blijkbaar giftig, volgens Audubon.

Verrassend genoeg, ondanks de wijdverspreide vernietiging van zijn habitat en de uitgebreide slachting van deze papegaaien, discussiëren mensen nog steeds over wat uiteindelijk de Carolina parkiet tot uitsterven dreef. Waren het de geïmporteerde invasieve honingbijen die de nestholtes van de papegaaien stalen? Of misschien een mysterieuze, naamloze pluimveeziekte die hen uitroeide? Of misschien was de (bescheiden) handel in huisdieren de schuldige? Een paar jaar geleden beweerden sommige autoriteiten dat het uitsterven van de Carolina parkiet te wijten was aan een combinatie van deze, en misschien verschillende andere, factoren (ref; lees hier meer).

Maar een nieuwe op DNA gebaseerde studie (ref) door een Europees team van wetenschappers lijkt eindelijk het rokende pistool in het tragische verhaal van de Carolina parkiet aan het licht te hebben gebracht. Dit team heeft de sequentie bepaald van het genoom van de Carolina parkiet, afkomstig van een exemplaar dat oorspronkelijk werd verzameld door de Catalaanse naturalist Marià Masferrer (1856-1923) en dat nu door zijn nakomelingen wordt bewaard in een privé-collectie in de Catalaanse gemeente Espinelves. Na analyse van het genoom van deze papegaai kwamen de onderzoekers tot de conclusie dat de Carolina parkiet plotseling en abrupt verdween – hetgeen strookt met berichten over mensen die er hun obsessie van maakten deze kleurrijke vogels uit het bestaan te schieten.

Voor het eerst gesequenteerde hele genomen van de uitgestorven Carolina parkiet en de bedreigde zonparkiet

Dit project kwam op gang nadat Pere Renom, die een promovendus was aan het Instituut voor Evolutionaire Biologie (IBE), een gezamenlijk instituut van de Pompeu Fabra Universiteit en de Spaanse Nationale Onderzoeksraad, en een wetenschapsverslaggever verbonden aan het populaire Catalaanse wetenschapsprogramma, “Quèquicom”, ontdekte dat er één exemplaar van de uitgestorven Carolina parkiet werd bewaard in een privé-collectie in Catalonië. Hij raakte ervan overtuigd dat het proces van het terugwinnen van oud DNA uit dit specimen met het mogelijke doel om dat DNA te gebruiken voor “het uitsterven” een boeiende kijkervaring zou zijn voor de publieke omroep. (De heer Renom had gelijk: deze aflevering, “Desextinció: reviure una espècie”, werd onlangs bekroond met de Spaanse Prisma-prijs als de beste video van wetenschappelijke verspreiding van 2019. Zelfs als je geen Spaans spreekt, is het zeker de moeite waard om te bekijken.)

“Renom nam contact met me op met de vraag of ik geïnteresseerd zou zijn om te proberen DNA uit het specimen te halen”, zei paleogeneticus Carles Lalueza-Fox, een onderzoekswetenschapper bij het IBE en een autoriteit op het gebied van het terugvinden en analyseren van antiek DNA.

Dit lanceerde een wetenschappelijk ‘het Dream Team’ van oude DNA-experts die samenwerkten om deze iconische papegaai te bestuderen. Professor Lalueza-Fox werd bijgestaan door evolutionair bioloog en paleogeneticus M. Thomas P. Gilbert, een professor aan het prestigieuze Centrum voor Geogenetica van de Universiteit van Kopenhagen, dat een wereldleider is op het gebied van onderzoek naar antiek DNA. Professor Lalueza-Fox en professor Gilbert stelden een team van medewerkers samen om het eerste volledige genoom van de uitgestorven Carolina-parkiet te helpen recupereren en reconstrueren, om die gegevens te analyseren om de evolutionaire geschiedenis van de soort te onderzoeken en om de mogelijke oorzaak van zijn uitsterven te identificeren.

Omdat gemummificeerd weefsel een slechte bron is van oud DNA, maakte het team röntgenfoto’s van het Espinelves-specimen om te zien hoe het was geprepareerd en om botten te identificeren van waaruit zij een bruikbaar monster zouden kunnen verkrijgen. De röntgenfoto’s toonden aan dat het specimen zeer weinig botten bevatte – maar gelukkig had het nog wel het bot van het linkerbeen (femur). Zij gebruikten een kleine bottenboor om een klein monster verpoederd botweefsel van het dijbeen te verzamelen, en zij verzamelden ook een klein weefselmonster van een teenkussentje.

Tegzelfdertijd werd genomisch DNA verkregen uit een bloedmonster van een in gevangenschap gefokte vrouwelijke zonneparkiet, Aratinga solstitialis, die een nauwe genetische verwant is. Eerder werd aangetoond dat Carolina- en zonparkieten ongeveer 3 miljoen jaar geleden een gemeenschappelijke voorouder hadden en dat beide soorten elk ongeveer 1.000 genen hebben. Het genoom van de zonparkiet en dat van de Carolinaparkiet lijken dus sterk op elkaar, zodat het genoom van de zonparkiet als referentie diende voor de computerkartering van de oude DNA-fragmenten die werden verkregen uit het Espinelves-carolinaparkiet-exemplaar. In totaal werden meer dan 1.100 miljoen basenparen – iets meer dan een gigabyte – uit het Espinelves specimen gerecupereerd en opnieuw samengevoegd.

De evolutie van de Carolinaparkiet werd beïnvloed door geografische gebeurtenissen

Professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers gebruikten delen van het opnieuw samengestelde kerngenoom van de Carolinaparkiet om zijn evolutionaire verwantschap met 17 bestaande papegaaiensoorten te schatten (figuur 1). Een genenboom geschat op basis van volledige mitochondriale genoomgegevens van een groter aantal papegaaiensoorten leverde vergelijkbare resultaten op.

Moleculaire klokanalyse van nucleaire genomische sequentiegegevens suggereert dat de Aratinga-Conuropsis-splitsing rond 2,8 miljoen jaar geleden (mya) plaatsvond en mtDNA-gegevens schatten deze splitsing op ongeveer 3,8 mya. Beide data vallen ruwweg samen met de geschatte definitieve sluiting van de Panama Isthmus, waarvan algemeen wordt aangenomen dat deze 3 mya heeft plaatsgevonden (ref). Het lijkt dus aannemelijk dat de verspreiding van de voorouders van de Carolinaparkiet naar Noord-Amerika plaatsvond nadat de Noord- en Zuid-Amerikaanse landmassa’s waren samengesmolten.

DNA-analyse onthult schaarse bewijzen van inteelt

Genomische analyse onthulde dat de Carolina parkiet een toename van zijn populatieomvang beleefde tijdens het Midden-Pleistoceen, gevolgd door populatieschommelingen die begonnen tijdens de Laatste IJzertijd (die ongeveer 110.000 jaar geleden begon en ongeveer 15.000 jaar geleden eindigde), en een daaropvolgende populatiedaling die voortduurde tot in de recente tijd. Daarentegen vertoonde de bedreigde zonneparkiet een sterkere, voortdurende afname van de populatie en een langere periode van lagere effectieve populatiegrootte dan de Carolinaparkiet.

Professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers stelden vervolgens een profiel op van de totale heterozygositeit in het genoom en de verdeling van lange reeksen van homozygositeit (RoH’s) voor zowel Carolina- als zonneparkieten. Deze metingen bieden een glimp van de aard van de demografische geschiedenis van deze papegaaien. Heterozygositeit is een maat voor de algemene genetische diversiteit, terwijl RoH’s ontstaan wanneer identieke chromosoomfragmenten worden geërfd van een recente gemeenschappelijke voorouder. Aanzienlijk verlaagde heterozygositeit is typisch voor populaties die gedurende lange perioden klein en geïsoleerd zijn geweest, terwijl verhoogde RoH’s gewoonlijk worden waargenomen bij inteeltpopulaties (ref). Aldus kunnen reducties in beide maten worden waargenomen in de genomen van bedreigde soorten.

Professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers ontdekten dat de uitgestorven Carolinaparkiet evenveel genetische diversiteit had als veel vogels die vandaag leven en die door de IUCN als “least concern” worden geclassificeerd (figuur 3). Ter vergelijking, de bedreigde zonparkiet had een veel lager niveau van heterozygositeit – wat het gevolg zou kunnen zijn van het feit dat het een in gevangenschap gefokte vogel is. (De zonneparkiet is jarenlang door Spaanse aviculturisten in gevangenschap gefokt.)

Het Espinelves Carolinaparkiet-exemplaar had 188 RoH’s, waarvan er negen meer dan 1.000.000 basisparen (1Mb) lang waren – hoewel ter vergelijking, de in gevangenschap gefokte zonneparkiet had 611 RoH’s en 85 daarvan waren langer dan 1Mb. Eén Carolina parkiet RoH was echter bijzonder opvallend omdat het langer was dan 7.15 Mb, wat suggereert dat er recente inteelt kan zijn geweest bij de voorouders van het Espinelves specimen (hoewel er ook andere redenen zijn voor een lange RoH). Om deze reden is het mogelijk dat het Espinelves Carolina parkiet specimen in gevangenschap is gefokt.

Carolina parkieten waren aangepast aan het eten van giftige meikevers

Ik weet dat dit is waar jullie allemaal op het puntje van jullie stoel op hebben zitten wachten: het antwoord op de vraag hoe de Carolina parkiet giftige meikevers kon eten zonder dood neer te vallen.

Hoewel Carolina parkieten een verscheidenheid aan vruchten en zaden, alsook sommige bloemen en knoppen consumeerden, hadden ze blijkbaar een voorliefde voor kokkelzwammen. Zo bleek uit een verzameling van 99 voedingswaarnemingen van Carolina parkieten dat de hoogste waargenomen plantopname (N = 17) hakkebollen waren (ref).

Kokerlakken bevatten een zeer giftig diterpeenglycoside, carboxyatractyloside of ‘CAT’, dat specifiek een van de vier mitochondriale transporters, ADP/ATP translocase (ANT1, ANT2, ANT3, en ANT4; respectievelijk gecodeerd door SLC25A4, SLC25A5, SLC25A6, en SLC25A31), remt, die een fundamentele rol spelen in de cellulaire energieproductie. Om te bepalen of een of alle van de vier mitochondriale transporters moleculaire veranderingen hadden die CAT ervan weerhielden zich te binden en hen daardoor te remmen, hebben professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers deze genen verder onderzocht door hun sequenties te vergelijken met die van dezelfde genen in andere soorten (orthologs) (Figuur 4).

Professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers ontdekten dat twee van de vier mitochondriale transportergenen van de Carolinaparkiet twee aminozuurveranderingen hebben ten opzichte van dezelfde genen in de zonneparkiet. Deze twee plaatsen beïnvloeden waarschijnlijk de functionaliteit van beide eiwitten. Het lijkt er dus op dat deze mutaties een uniek mechanisme verschaften om om te gaan met het giftige CAT dat aanwezig is in het dieet van de Carolina parkiet.

Het rokende pistool

Twee jaar later kondigde het oude DNA ‘Dream Team’ aan dat als resultaat van het sequencen en analyseren van het volledige genoom van twee nauw verwante neotropische papegaaien, zij het rokende pistool in de Carolina parkiet uitstervingstragedie hadden blootgelegd.

Vooreerst, gebaseerd op hun analyse van het genoom van de Carolina parkiet, vonden zij een niveau van genetische diversiteit dat vergelijkbaar is met andere bestaande populaties van vogels die niet bedreigd zijn. Dit wijst erop dat deze iconische papegaaien een “abrupt uitstervingsproces hebben doorgemaakt dat geen sporen heeft achtergelaten in het genoom van de parkiet”.

“We wijzen niet op een specifieke oorzaak,” waarschuwde professor Lalueza-Fox in e-mail, “maar op het feit dat er geen tekenen zijn van demografische achteruitgang op lange termijn in hun genoom; veel bedreigde soorten ervaren populatieverminderingen gedurende duizenden of zelfs tienduizenden jaren en dit is op genomisch niveau te zien in de diversiteit.”

“n feite hebben we niet slechts één genoom in onze cellen, maar twee, één van elke ouder, en ze zijn niet identiek; hoe groter de populatie, hoe groter de kans dat beide chromosomale kopieën verschillend zijn,” werkte professor Lalueza-Fox uit in e-mail.

“We kunnen genomics gebruiken om de dynamiek van andere uitstervingsprocessen te testen en af te leiden of ze volledig door de mens worden veroorzaakt, omdat demografische dalingen op lange termijn specifieke signalen achterlaten in de genomen van de soorten,” legde professor Lalueza-Fox uit in een e-mail. “Het ontbreken van tekenen van kleine populatiegroottes gedurende een lange periode geeft aan dat zijn uitsterven een abrupt proces was en dit maakt het waarschijnlijker dat het door de mens werd gemedieerd.”

Andere argumenten voor wat het uitsterven van de Carolinaparkiet kan hebben veroorzaakt, met name pluimveeziekten, zullen een metagenomische screening van ten minste verschillende extra specimens vereisen om deze vraag te beantwoorden. Maar voorlopige screeningen van het genoom van het Espinelves Carolina parkiet specimen hebben geen significante aanwezigheid van vogelvirussen aan het licht gebracht. Dus het idee dat pluimveeziekten de Carolina parkiet hebben uitgeroeid is neergeschoten en ernstig verwond.

Als extra bonus hebben professor Lalueza-Fox, professor Gilbert en hun medewerkers ook moleculair bewijs gevonden dat suggereert hoe de Carolina parkiet ongestraft dodelijke kakkebollen kon eten. Op dit ogenblik kan het laatste bewijs voor deze ontdekking worden geleverd door functionele tests van de twee genetische varianten die werden ontdekt in de mitochondriale SLC25A4- en SLC25A5-genen met gebruikmaking van vogelcellijnen. Maar die studies zijn nog niet gepland.

“Uitgestorven soorten kunnen ons nog veel leren over hun fascinerende evolutionaire geschiedenissen en specifieke aanpassingen,” concludeerde professor Lalueza-Fox in een e-mail. “Nu er ambitieuze projecten zijn gericht om de genomen van de levende wereld te sequencen, denk ik dat het een soort morele plicht is om deze informatie te herstellen in de opkomende genetische boom van het leven.”

Bron:

Pere Gelabert, Marcela Sandoval-Velasco, Aitor Serres, Marc de Manuel, Pere Renom, Ashot Margaryan, Josefin Stiller, Toni de-Dios, Qi Fang, Shaohong Feng, Santi Mañosa, George Pacheco, Manuel Ferrando-Bernal, Guolin Shi, Fei Hao, Xianqing Chen, Bent Petersen, Remi-André Olsen, Arcadi Navarro, Yuan Deng, Love Dalén, Tomàs Marquès-Bonet, Guojie Zhang, Agostinho Antunes, M. Thomas P. Gilbert en Carles Lalueza-Fox (2020). Evolutionary History, Genomic Adaptation to Toxic Diet, and Extinction of the Carolina Parakeet, Current Biology, online gepubliceerd op 11 december 2019 ahead of print | doi:10.1016/j.cub.2019.10.066

Ontvang het beste van Forbes in uw inbox met de nieuwste inzichten van experts van over de hele wereld.

Volg mij op Twitter of LinkedIn. Bekijk mijn website.

Loading …