DNA研究、カロライナインコ絶滅の原因は人間だと指摘

ゲノム分析により、カロライナインコは、個体数の減少に関連する遺伝的サインなしに、突然、消滅したことが明らかになった。したがって、この種の絶滅はもっぱら人間に起因するものである

100年前、シンシナティ動物園で飼育されていた最後の種が死亡するまで、北米には独自の固有種のインコ、カロライナインコの真髄である「コニュロプシスカロリンネシス」が生息していたのです。カロライナインコは、現代のインコ種の中で最も北に分布していた。その範囲は、東コロラドから大西洋まで、そしてニューヨーク州の南半分からメキシコ湾まで続くと推定されている（参考；地図）

この小さな細身の体の新熱帯インコはエメラルドグリーンで頭部と首は明るい黄色、顔は赤橙、クチは薄い角色、長く尖った尾を持っていた。

カロライナインコは大胆で群生性があり、低地の原生林や林縁、川の周辺にできた防風林などで数百羽の群れで飛び回る姿がよく目撃される。残念なことに、この乱暴なオウムは、最近やってきたヨーロッパからの移住者の破壊的傾向の中心となった。彼らは都市や農場を建設するために彼らの生息地を壊し、果物や穀物を食べた報復として容赦なく迫害し、また、おしゃれな女性の帽子を飾るために羽を採取し、さらに、野生で生きていて美しいものを殺すという変な喜びから空から射殺することもあった。

悲劇的なことに、ごく少数の農民や自然主義者だけが、これらのオウムの習性に十分な注意を払い、この鳥がコケモモ（Xanthium strumarium）を好むために独特の利益をもたらすことを知っていた。コケモモは広く分布する植物で、特に肝臓に毒性のある毒を出すが、カロライナインコはこの植物やその種子を食べても何の害もないことが知られている唯一の種である。オーデュボンによれば、このコガネムシの食事が、カロライナインコの肉を毒にしたらしい。

驚くべきことに、その生息地が広く破壊され、これらのインコが大量に虐殺されたにもかかわらず、人々は、カロライナインコをついに絶滅に追いやったものが何かについてまだ議論している。輸入された外来種のミツバチがオウムの巣穴を奪ったからか？それとも、名もない謎の家禽病が原因で絶滅したのか？それとも、（ささやかな）ペット売買が原因なのだろうか？数年前、一部の当局者は最近、カロライナインコの絶滅は、これらの、そしておそらく他のいくつかの要因が組み合わさったためだと主張しました (参考文献; 詳細はこちら)。

しかし、ヨーロッパの科学者のチームによる新しい DNA ベースの研究 (参考文献) は、ついにカロライナインコの悲劇を語る決定的証拠を明らかにしたようです。このチームは、カタルーニャの博物学者マリア・マスフェレール (1856-1923) が収集し、現在は彼の子孫がカタルーニャ自治体エスピネルベスの個人コレクションに保管している標本から得たカロライナインコのゲノムを解読したのです。このインコのゲノムを分析した結果、研究者はカロライナインコが突然、姿を消したと結論づけた。これは、このカラフルな鳥を撃ち殺すことを強迫観念とした人々の報告と一致している。

絶滅したカロライナインコと絶滅危惧種であるサザナミインコの全ゲノムを初めて解読

このプロジェクトは、進化生物学研究所（IBE）の博士課程の学生だったペレ・レノムが始めたもので、その後、研究者たちは、カロライナインコとサザナミインコから全ゲノムを解読しています。ポンペウ・ファブラ大学とスペイン国立研究評議会の共同研究所で、カタルーニャの人気科学番組「Quèquicom」の科学レポーターでもある彼は、絶滅したカロライナインコの標本がカタルーニャの個人コレクションに1つあることを発見したのです。そして、この標本から古代のDNAを復元し、そのDNAを「脱絶滅」に役立てることは、テレビ番組として説得力のあるものになると確信したのである。 (レノム氏は正しかった。このエピソード「Desextinció: reviure una espècie」は、2019年の科学普及のベストビデオとして、最近スペインのPrisma賞を受賞している。スペイン語ができなくても、絶対に見る価値があります）

「レノムから、この標本からDNAを回収してみないかと連絡がありました」と、IBEの研究科学者で古代のDNA回収と解析の権威である古遺伝学者カルレス・ラルエサ・フォックスは語りました。

これにより、古代DNA専門家の科学「the Dream Team」が発足して、この象徴的なオウムの研究に協力し合いました。ラルエーザ・フォックス教授に、古代 DNA 研究の世界的リーダーであるコペンハーゲン大学の権威ある地球遺伝学センターの教授で進化生物学者・古生物学者の M. トーマス P. ギルバート（Momas P. Gilbert）氏が加わりました。 Lalueza-Fox教授とGilbert教授は、絶滅したカロライナインコのゲノムを初めて完全に復元・再構築し、そのデータを解析して種の進化の歴史を調べ、絶滅の原因となりうるものを特定するための協力者チームを結成したのです。

ミイラ化した組織は古代DNAの供給源としては貧弱なので、研究チームはエスピネルヴの標本をX線で撮影して、どのように準備されたか、どの骨から有用なサンプルを採取できるかを確認したのです。しかし、幸いなことに、この標本には左足（大腿骨）の骨が残っていた。彼らは小さな骨用ドリルを使って、大腿骨から粉末状の骨組織の小さなサンプルを採取し、足指のパッドからも小さな組織サンプルを採取しました。

同時に、飼育されている近縁種のサンマインコ、Aratinga solstitialis の雌から血液サンプルでゲノム DNA を取得しました。カロライナインコとサンサンインコは約300万年前に共通の祖先を持ち、両種はそれぞれ約1,000個の遺伝子を持っていることがこれまでに明らかにされていた。このように、サンサンインコとカロライナインコのゲノムは非常によく似ているため、エスピネルブスのカロライナインコ標本から得られた古代のDNA断片をコンピューターマッピングする際には、サンサンインコゲノムが参考となったのです。

The Carolina parakeet’s evolution was influenced by geographic event

Lalueza-Fox 教授、Gilbert 教授とその共同研究者は、再集合した Carolina parakeet 核ゲートの一部を使用して、現存の17種のオウムとの進化関係を推測しました（図 1）。 2802>

核ゲノム配列データの分子時計解析から、アラティンガとコンウロプシスの分裂は約280万年前（mya）に起こり、mtDNAデータからはこの分裂は約380myaと推定された。この2つの年代は、3億年前に起こったと広く受け入れられているパナマ地峡の最終的な閉鎖の推定とほぼ一致している（参考文献）。したがって、カロライナインコの祖先が北米に飛来したのは、北米と南米の大陸が結合した後であるというのはもっともなことだと思われる。

DNA analysis reveals scarny evidence of inbreeding

Genomic analysis resulted to Carolina parakeet experienced its population size during the Middle Pleistocene, followed by the population fluctuation started during last Glacial Period (which began about 110,000 years ago and end about 15,000 years ago) and subsequent population decline that continued to recently times. 一方、絶滅の危機に瀕しているサン・インコは、カロライナインコよりも強く継続的な個体数の減少を示し、有効個体数が少ない時期が長く続きました。

Lalueza-Fox 教授、Gilbert 教授とその共同研究者は、カロライナインコとサン・インコについてゲノム全体の異接合のプロファイルと同接のロングラン（RoHs）分布の分析を行ないました。これらの指標から、これらのインコの人口動態の歴史を垣間見ることができる。ヘテロ接合性は全体的な遺伝的多様性の指標であるのに対し、RoHsは同一の染色体断片が最近の共通祖先から受け継がれた場合に発生する。ヘテロ接合度の大幅な低下は、小規模で長期間隔離された集団に典型的であり、RoHsの上昇は通常近交系集団で観察される(ref)。したがって、絶滅危惧種のゲノムでは、両方の指標の低下が見られるかもしれない。

ラルエーザ・フォックス教授とギルバート教授とその共同研究者たちは、絶滅したカロライナインコが、IUCNによって「最も懸念が少ない」と分類されている現在生きている多くの鳥と同じくらいの遺伝子多様性を持っていることを発見しました(図3)。これに対して、絶滅の危機に瀕しているサザナミインコは、飼育下で繁殖したためか、異種接合性がかなり低いことが判明した。 (エスピネルブスのカロライナインコは 188 個の RoH を持ち、そのうち 9 個は 1,000,000 basepairs (1Mb) を超える長さでした–これに対し、飼育下のサンパイクは 611 個の RoH を持ち、そのうち 85 個は 1Mb より長い長さでした。しかし、カロライナインコのRoHは7.15Mb以上と特に長く、エスピネルブスの標本の祖先に最近の近親交配があった可能性を示唆している（ただし、長いRoHには他の理由も存在する）。このため、Espinelvesのカロライナインコ標本は飼育下で繁殖した可能性があります。

Carolina parakeets were adapted to eat poisonous cockleburs

皆さんがハラハラしながら待っていたこと、それは「カロライナインコはどうやって死なずに毒のあるオウムを食べることができたのか」という問いに対する答えなのですが、この答えの答えは、この標本にあるように、「毒のないオウムのようなもの」なのです。

カロライナインコは、さまざまな果物や種子、そして花やつぼみも食べますが、どうやらコガネムシが好きだったようです。例えば、カロライナインコの99回の摂食観察集では、観察された植物の摂取量（N＝17）が最も多かったのはコガネムシでした（ref）。

コガネムシは、細胞のエネルギー生産に基本的な役割を果たす4つのミトコンドリア輸送体、ADP/ATPトランスロカーゼ（ANT1、ANT2、ANT3、ANT4；それぞれSLC25A4、SLC25A5、SLC25A6、SLC25A31にコードされています）のいずれかを特異的に阻害する毒性の強いジテルペン配糖体「カルボキシアトラクチロサイド」、すなわちCATを含有していることが分かってきました。 4つのミトコンドリア輸送体のいずれか、あるいはすべてに、CATの結合を妨げ、それによって阻害する分子変化があるかどうかを調べるため、Lalueza-Fox教授、Gilbert教授とその共同研究者は、他の種の同じ遺伝子（オルソログ）の配列と比較して、これらの遺伝子をさらに探索しました（図4）。

Lalueza-Fox 教授、Gilbert 教授とその共同研究者は、カロライナインコ由来の4つのミトコンドリア輸送体遺伝子のうち2つが、サンマインコの同じ遺伝子に関してアミノ酸の変化が2つあることを発見しました。これらの2つの部位は、おそらく両方のタンパク質の機能に影響を及ぼしているのだろう。したがって、これらの突然変異は、カロライナインコの食事に含まれる有毒なCATに対処するための独自のメカニズムを付与したものと思われる。

The smoking gun

2年後、古代 DNA の「ドリームチーム」は、近縁の新熱帯インコ 2 種の全ゲノムを配列解析した結果、カロライナインコ絶滅の悲劇の決定的証拠を突き止めたことを発表しました。

まず、カロライナインコのゲノムの分析に基づき、絶滅の危機に瀕していない他の鳥類の現存集団と同程度の遺伝的多様性があることを発見したのです。これは、これらの象徴的なインコが、「インコのゲノムに何の痕跡も残さない突然の絶滅プロセス」を経験したことを示しています。

ラルエザ・フォックス教授はメールで、「私たちは特定の原因を指摘しているのではなく、彼らのゲノムに長期の人口減少の兆候が見られないという事実に対してです；多くの絶滅の危機にある種が数千年、数万年にわたる人口減少を経験して、これはその多様性にゲノムレベルで見ることができます。” と警告しています。

「事実、我々は、細胞内に1つのゲノムだけを持っているのではなく、それぞれの親から1つずつ、2つのゲノムを持っていて、それらは同一ではなく、集団が大きくなればなるほど、両方の染色体コピーが異なる可能性が高くなります」と、ラルエーザ・フォックス教授は、メールで詳しく説明してくれています。

「長期的な人口減少が種のゲノムに特定のシグナルを残すため、ゲノムを使って他の絶滅プロセスのダイナミクスを検証し、それらが完全に人間によって引き起こされたかどうかを推測することができます」と、ラルエザ・フォックス教授は電子メールで説明しています。 “長期間にわたって小さな個体数の兆候がないことは、その絶滅が突然のプロセスであったことを示し、このことは、それが人間を介したものである可能性をより高めます。”

カロライナインコの絶滅を引き起こしたかもしれないものについての他の議論、特に家禽病、この質問に答えるために少なくともいくつかの追加の標本のメタゲノムスクリーニングが必要とされます。しかし、エスピネルブスのカロライナインコ標本のゲノムの予備的なスクリーニングでは、鳥のウイルスが有意に存在することは判明しませんでした。そのため、家禽類の病気がカロライナインコを一掃したという考えは打ち砕かれ、重傷を負いました。

おまけに、ラルエザ・フォックス教授とギルバート教授とその共同研究者は、カロライナインコが致命的なコガネムシを平然と食べることができた方法を示唆する分子証拠も発見しています。現時点では、ミトコンドリアSLC25A4遺伝子とSLC25A5遺伝子で検出された2つの遺伝子変異について、鳥類の細胞株を用いた機能試験により、この発見の最後の証拠が得られることになる。しかし、それらの研究はまだ計画されていません。

「絶滅した種は、その魅力的な進化の歴史と特定の適応について、まだ多くの教訓を教えてくれます」と、ラルエザ・フォックス教授は電子メールで締めくくりました。「そのため、このような情報を新たな生命の遺伝子の木に復元することは、一種の道徳的義務であると思います。”

Source:

Pere Gelabert、Marcela Sandoval-Velasco、Aitor Serres、Marc de Manuel、Pere Renom、Ashot Margaryan、Josefin Stiller、Toni de-Dios、Qi Fang、Shaohong Feng、Santi Mañosa、George Pacheco, Manuel Ferrando-Bernal、Guolin Shi、Fei Hao、Xianqing Chen、Bent Petersen、Remi-André Olsen、Arcadi Navarro、Yuan Deng、Love Dalén、Tomàs Marquès-Bonet、Guojie Zhang、Agostinho Antunes、M. Thomas P. Gilbert、Carles Lalueza-Fox (2020). Evolutionary History, Genomic Adaptation to Toxic Diet, and Extinction of the Carolina Parakeet, Current Biology, published online on 11 December 2019 ahead of print | doi:10.1016/j.cub.2019.10.066

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