Studio del DNA indica gli esseri umani come causa dell'estinzione del parrocchetto della Carolina

Un’analisi genomica rivela che il parrocchetto della Carolina è scomparso improvvisamente e bruscamente, senza alcuna firma genetica associata a una popolazione in diminuzione, e quindi l’estinzione di questa specie è attribuibile esclusivamente all’uomo

Fino a 100 anni fa, quando l’ultimo della sua specie morì in cattività nello zoo di Cincinnati, il Nord America ospitava la sua specie endemica di pappagallo: il parrocchetto della Carolina per eccellenza, Conuropsis carolinensis. Il parrocchetto della Carolina aveva la distribuzione più settentrionale di qualsiasi specie moderna di pappagallo: la sua gamma è stata stimata per estendersi dal Colorado orientale all’Oceano Atlantico, e dalla metà meridionale dello stato di New York fino al Golfo del Messico (rif; mappa).

Questo piccolo pappagallo neotropicale dal corpo snello è verde smeraldo con la testa e il collo giallo brillante, la faccia rosso-arancio e il becco color corno pallido, e ha una coda lunga e appuntita. La sottospecie che viveva nell’entroterra in tutta la parte centrale degli Stati Uniti poteva essere distinta visivamente dal suo cugino più costiero per la sfumatura blu che soffondeva il suo piumaggio verde.

Il parrocchetto della Carolina era audace e gregario ed era spesso visto volare in stormi esuberanti che contavano centinaia di individui nelle foreste di pianura di vecchia crescita, ai margini della foresta e nei canneti che sorgevano intorno ai fiumi. Sfortunatamente, questi pappagalli chiassosi divennero il centro delle tendenze distruttive dei coloni europei appena arrivati, che rasero al suolo il loro habitat per costruire città e fattorie, e li perseguitarono senza pietà come rappresaglia per aver mangiato i raccolti di frutta e cereali, così come per raccogliere le loro piume per decorare i cappelli delle signore alla moda, e che li spararono persino dal cielo semplicemente per il piacere perverso di uccidere qualcosa di selvaggio, vivo e bello.

Tragmaticamente, solo pochissimi agricoltori e naturalisti hanno prestato abbastanza attenzione alle abitudini di questi pappagalli per sapere che questi uccelli erano unicamente benefici a causa della loro passione per il cocklebur, Xanthium strumarium. Il cocklebur è una pianta molto diffusa che produce un veleno particolarmente tossico per il fegato, ma i parrocchetti della Carolina erano l’unica specie conosciuta per mangiare questa pianta o i suoi semi senza subire alcun effetto negativo. Questa dieta di cockleburs apparentemente ha reso la carne del parrocchetto della Carolina velenosa, secondo Audubon.

Sorprendentemente, nonostante la distruzione diffusa del suo habitat così come l’ampio massacro di questi pappagalli, la gente sta ancora discutendo su ciò che alla fine ha portato il parrocchetto della Carolina all’estinzione. Era dovuto alle api mellifere invasive importate che rubavano le cavità dei nidi dei pappagalli? O forse qualche misteriosa malattia del pollame senza nome li ha spazzati via? O forse il (modesto) commercio di animali domestici era da biasimare? Alcuni anni fa, alcune autorità hanno recentemente sostenuto che l’estinzione del parrocchetto della Carolina era dovuta a una combinazione di questi, e forse diversi altri fattori (rif.; leggi qui).

Ma un nuovo studio basato sul DNA (rif.) di un team europeo di scienziati sembra aver finalmente scoperto la pistola fumante nella tragica storia del parrocchetto della Carolina. Questo team ha sequenziato il genoma del parrocchetto della Carolina ottenuto da un esemplare che è stato originariamente raccolto dal naturalista catalano Marià Masferrer (1856-1923) ed è ora tenuto dai suoi discendenti in una collezione privata nel comune catalano di Espinelves. Dopo aver analizzato il genoma di questo pappagallo, i ricercatori hanno concluso che il parrocchetto della Carolina è scomparso improvvisamente e bruscamente – che è coerente con i rapporti di persone che hanno fatto la loro ossessione di sparare questi uccelli colorati fuori dall’esistenza.

Primi genomi interi sequenziati del parrocchetto della Carolina estinto e del parrocchetto del sole in pericolo

Questo progetto è iniziato dopo che Pere Renom, che era uno studente di dottorato presso l’Istituto di Biologia Evolutiva (IBE), un istituto congiunto dell’Università Pompeu Fabra e del Consiglio Nazionale delle Ricerche spagnolo, e un giornalista scientifico associato al popolare programma scientifico catalano, “Quèquicom”, ha scoperto che c’è un esemplare dell’estinto parrocchetto Carolina conservato in una collezione privata in Catalogna. Si è convinto che il processo di recupero del DNA antico da questo esemplare, con l’obiettivo potenziale di utilizzare quel DNA per la “de-estinzione”, sarebbe stato un’interessante visione televisiva pubblica. (Il signor Renom aveva ragione: questo episodio, “Desextinció: reviure una espècie”, ha recentemente ricevuto il premio Prisma spagnolo come miglior video di divulgazione scientifica del 2019. Anche se non parli spagnolo, vale sicuramente la pena guardarlo.)

“Renom mi ha contattato chiedendomi se sarei stato interessato a cercare di recuperare il DNA dall’esemplare”, ha detto il paleogenetista Carles Lalueza-Fox, uno scienziato ricercatore dell’IBE e un’autorità nel recupero e nell’analisi del DNA antico.

Questo ha lanciato un “the Dream Team” scientifico di esperti di DNA antico che hanno collaborato per studiare questo iconico pappagallo. Il professor Lalueza-Fox è stato affiancato dal biologo evolutivo e paleogenetista M. Thomas P. Gilbert, professore presso il prestigioso Centro di Geogenetica dell’Università di Copenhagen, che è leader mondiale nella ricerca sul DNA antico. Il professor Lalueza-Fox e il professor Gilbert hanno assemblato un team di collaboratori per aiutare a recuperare e ricostruire il primo genoma completo dell’estinto parrocchetto della Carolina, per analizzare quei dati per indagare la storia evolutiva della specie e per identificare la potenziale causa della sua estinzione.

Perché il tessuto mummificato è una povera fonte di DNA antico, il team ha passato ai raggi X l’esemplare di Espinelves per vedere come è stato preparato e per identificare le ossa da cui potrebbero ottenere un campione utilizzabile. Le radiografie hanno rivelato che l’esemplare aveva pochissime ossa – ma fortunatamente, aveva ancora l’osso della gamba sinistra (femore). Hanno usato un piccolo trapano per raccogliere un piccolo campione di tessuto osseo in polvere dal femore, e hanno anche raccolto un piccolo campione di tessuto da un cuscinetto dell’alluce.

Al tempo stesso, il DNA genomico è stato ottenuto da un campione di sangue di un parrocchetto del sole femmina allevata in cattività, Aratinga solstitialis, che è un parente genetico stretto. Era stato precedentemente dimostrato che i parrocchetti della Carolina e del sole hanno condiviso un antenato comune circa 3 milioni di anni fa ed entrambe le specie hanno circa 1.000 geni ciascuna. Quindi, i genomi del parrocchetto del sole e del parrocchetto della Carolina sono molto simili, quindi il genoma del parrocchetto del sole è servito come riferimento per la mappatura al computer degli antichi frammenti di DNA ottenuti dall’esemplare di parrocchetto della Carolina di Espinelves. In totale, più di 1.100 milioni di paia di basi – poco più di un gigabyte – sono stati recuperati dall’esemplare di Espinelves e riassemblati.

L’evoluzione del parrocchetto della Carolina è stata influenzata da eventi geografici

Il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno usato porzioni del genoma nucleare del parrocchetto della Carolina riassemblato per stimare le sue relazioni evolutive con 17 specie esistenti di pappagalli (Figura 1). Un albero genetico stimato dai dati completi del genoma mitocondriale da un maggior numero di specie di pappagalli ha fornito risultati simili.

L’analisi dell’orologio molecolare dei dati di sequenza genomica nucleare suggerisce che la scissione Aratinga-Conuropsis è avvenuta circa 2,8 milioni di anni fa (mya) e i dati mtDNA hanno stimato questa scissione a circa 3,8 mya. Entrambe le date coincidono approssimativamente con la chiusura finale stimata dell’istmo di Panama, che è ampiamente accettata come avvenuta 3 mya (ref). Quindi, sembra plausibile che la dispersione degli antenati del parrocchetto della Carolina in Nord America sia avvenuta dopo che le terre emerse del Nord e del Sud America si sono unite.

L’analisi del DNA rivela scarse prove di consanguineità

L’analisi genomica ha rivelato che il parrocchetto della Carolina ha sperimentato un aumento della sua popolazione durante il Pleistocene medio, seguito da fluttuazioni della popolazione iniziate durante l’ultimo periodo glaciale (iniziato circa 110.000 anni fa e terminato circa 15.000 anni fa), e un successivo declino della popolazione che è continuato fino a tempi recenti. Al contrario, il parrocchetto del sole in via di estinzione ha mostrato un declino della popolazione più forte e continuo e un periodo più lungo di dimensioni effettive della popolazione più basse rispetto al parrocchetto della Carolina.

Il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno poi profilato l’eterozigosi complessiva attraverso il genoma e la distribuzione delle lunghe serie di omozigosi (RoH) sia per il parrocchetto della Carolina che per quello del sole. Queste misure forniscono scorci sulla natura delle storie demografiche di questi pappagalli. L’eterozigosi è una misura della diversità genetica complessiva, mentre i RoH si verificano quando frammenti cromosomici identici sono ereditati da un recente antenato comune. Un’eterozigosi significativamente ridotta è tipica delle popolazioni che sono state piccole e isolate per lunghi periodi, mentre i RoH elevati sono di solito osservati in popolazioni inbred (ref). Così, riduzioni in entrambe le misure possono essere viste nei genomi delle specie in pericolo.

Il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno scoperto che l’estinto parrocchetto della Carolina aveva tanta diversità genetica quanto molti uccelli vivi oggi che sono classificati dalla IUCN come “least concern” (Figura 3). In confronto, il parrocchetto del sole in pericolo aveva un livello molto più basso di eterozigosi – che potrebbe derivare dall’essere un uccello allevato in cattività. (Il parrocchetto del sole è stato allevato in cattività da avicoltori spagnoli per molti anni.)

L’esemplare di parrocchetto della Carolina di Espinelves aveva 188 RoHs, nove dei quali erano più di 1.000.000 di paia di basi (1Mb) lungo – anche se in confronto, il parrocchetto del sole allevato in cattività aveva 611 RoHs e 85 di questi erano più lunghi di 1Mb. Detto questo, un RoH del parrocchetto della Carolina era particolarmente sorprendente perché era più lungo di 7,15 Mb, suggerendo che ci può essere stato un inbreeding recente negli antenati dell’esemplare Espinelves (anche se ci sono altre ragioni per un RoH lungo, anche). Per questo motivo, è possibile che l’esemplare di parrocchetto della Carolina di Espinelves sia stato allevato in cattività.

I parrocchetti della Carolina si sono adattati a mangiare cockleburs velenosi

So che questo è quello che stavate tutti aspettando: la risposta alla domanda su come il parrocchetto della Carolina potesse mangiare cockleburs velenosi senza cadere morto.

Anche se il parrocchetto della Carolina consumava una varietà di frutti e semi, così come alcuni fiori e germogli, apparentemente aveva una predilezione per i maggiolini. Per esempio, una raccolta di 99 osservazioni di alimentazione di parrocchetti della Carolina ha mostrato che la più alta assunzione di piante osservate (N = 17) era cockleburs (ref).

I galli contengono un glicoside diterpenico altamente tossico, il carbossiatractiloside o ‘CAT’, che inibisce specificamente uno dei quattro trasportatori mitocondriali, ADP/ATP translocase (ANT1, ANT2, ANT3 e ANT4; codificati rispettivamente da SLC25A4, SLC25A5, SLC25A6 e SLC25A31), che svolgono un ruolo fondamentale nella produzione energetica cellulare. Per determinare se uno o tutti e quattro i trasportatori mitocondriali avevano cambiamenti molecolari che impedivano a CAT di legarsi e quindi di inibirli, il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno esplorato ulteriormente questi geni confrontando le loro sequenze con quelle degli stessi geni in altre specie (ortologhi) (Figura 4).

Il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno scoperto che due dei quattro geni trasportatori mitocondriali del parrocchetto della Carolina hanno due cambiamenti di aminoacidi rispetto agli stessi geni del parrocchetto del sole. Questi due siti probabilmente influenzano la funzionalità di entrambe le proteine. Sembra quindi che queste mutazioni abbiano conferito un meccanismo unico per affrontare il CAT tossico presente nella dieta del parrocchetto della Carolina.

La pistola fumante

Due anni dopo, il “Dream Team” del DNA antico ha annunciato che, come risultato del sequenziamento e dell’analisi dell’intero genoma di due pappagalli neotropicali strettamente correlati, avevano scoperto la pistola fumante nella tragedia dell’estinzione del parrocchetto della Carolina.

In primo luogo, sulla base della loro analisi del genoma del parrocchetto della Carolina, hanno trovato un livello di diversità genetica che è paragonabile ad altre popolazioni esistenti di uccelli che non sono in pericolo. Questo indica che questi pappagalli iconici hanno sperimentato un “processo di estinzione improvviso che non ha lasciato segni nel genoma del parrocchetto”.

“Non stiamo indicando una causa specifica,” il professor Lalueza-Fox ha avvertito in e-mail, “ma il fatto che non ci sono segni di declino demografico a lungo termine nel loro genoma; molte specie minacciate sperimentano riduzioni di popolazione durante migliaia o anche decine di migliaia di anni e questo può essere visto a livello genomico nella sua diversità.”

“n realtà non abbiamo un solo genoma nelle nostre cellule, ma due, uno da ciascun genitore, e non sono identici; più grande è la popolazione, più è probabile che entrambe le copie cromosomiche siano diverse”, ha elaborato il professor Lalueza-Fox in una e-mail.

“Possiamo usare la genomica per testare la dinamica di altri processi di estinzione e dedurre se sono interamente causati dall’uomo, perché i declini demografici a lungo termine lasciano segnali specifici nei genomi delle specie”, ha spiegato il professor Lalueza-Fox via e-mail. “La mancanza di segni di piccole dimensioni della popolazione per un lungo periodo di tempo indica che la sua estinzione è stata un processo brusco e questo rende più probabile che sia stata mediata dall’uomo.”

Altri argomenti per ciò che può aver causato l’estinzione del parrocchetto della Carolina, in particolare le malattie del pollame, richiederanno uno screening metagenomico di almeno diversi esemplari aggiuntivi per rispondere a questa domanda. Ma gli schermi preliminari del genoma dell’esemplare di parrocchetto della Carolina di Espinelves non hanno rivelato una presenza significativa di virus di uccelli. Quindi l’idea che le malattie del pollame abbiano spazzato via il parrocchetto della Carolina è stata abbattuta e seriamente ferita.

Come bonus aggiuntivo, il professor Lalueza-Fox, il professor Gilbert e i loro collaboratori hanno anche trovato prove molecolari che suggeriscono come il parrocchetto della Carolina abbia potuto mangiare impunemente cockleburs mortali. A questo punto, la prova finale di questa scoperta può essere fornita da test funzionali delle due varianti genetiche rilevate nei geni mitocondriali SLC25A4 e SLC25A5 utilizzando linee cellulari aviarie. Ma questi studi non sono ancora in programma.

“Le specie estinte hanno ancora molte lezioni da insegnarci sulle loro affascinanti storie evolutive e adattamenti specifici”, ha concluso il professor Lalueza-Fox via e-mail. “Ora che ci sono progetti ambiziosi diretti a sequenziare i genomi del mondo vivente, penso che sia una sorta di dovere morale restituire queste informazioni all’emergente albero genetico della vita.”

Fonte:

Pere Gelabert, Marcela Sandoval-Velasco, Aitor Serres, Marc de Manuel, Pere Renom, Ashot Margaryan, Josefin Stiller, Toni de-Dios, Qi Fang, Shaohong Feng, Santi Mañosa, George Pacheco, Manuel Ferrando-Bernal, Guolin Shi, Fei Hao, Xianqing Chen, Bent Petersen, Remi-André Olsen, Arcadi Navarro, Yuan Deng, Love Dalén, Tomàs Marquès-Bonet, Guojie Zhang, Agostinho Antunes, M. Thomas P. Gilbert e Carles Lalueza-Fox (2020). Evolutionary History, Genomic Adaptation to Toxic Diet, and Extinction of the Carolina Parakeet, Current Biology, published online on 11 December 2019 ahead of print | doi:10.1016/j.cub.2019.10.066

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