Des oreilles géniales : Le monde étrange de l’audition des insectes

Dans une petite pièce sans fenêtre par une journée d’été étouffante, je me retrouve face à face avec une rock star de l’entomologie. Je me trouve à l’université de Lincoln, dans l’est de l’Angleterre, à l’intérieur d’un insectarium, une pièce tapissée de réservoirs et de bocaux contenant des plantes en plastique et des insectes assoupis. Avant de m’en rendre compte, on me présente un katydide vert vibrant de Colombie.

« Voici Copiphora gorgonensis », dit Fernando Montealegre-Z, découvreur de cette célébrité à six pattes. Le nom est familier : il a été diffusé dans le monde entier avec des photos de la face dorée de l’insecte et de sa corne de licorne miniature. La renommée de ce katydid ne repose pourtant pas sur son apparence, mais sur son ouïe. Les études méticuleuses de Montealegre-Z sur le magnifique insecte ont révélé qu’il avait des oreilles étrangement semblables aux nôtres, avec des versions entomologiques des tympans, des osselets et des cochlées pour l’aider à capter et à analyser les sons.

Les katydids – il en existe des milliers d’espèces – ont les plus petites oreilles de tous les animaux, une sur chaque patte avant, juste en dessous du « genou ». Mais leur petite taille et leur emplacement apparemment étrange démentent la structure sophistiquée et les capacités impressionnantes de ces organes : détecter les clics ultrasoniques des chauves-souris en chasse, repérer les chants caractéristiques des compagnons potentiels, et rentrer à la maison pour dîner. Un katydid australien a tiré parti de ses prouesses auditives pour capturer ses proies d’une manière très détournée : Il attire les cigales mâles à distance de frappe en imitant la partie femelle du duo d’accouplement des cigales – une astuce qui lui demande de reconnaître des modèles complexes de sons et de savoir précisément quand intervenir.

Magnifique ? Absolument. Inattendu ? Ça aussi. Je n’avais jamais pensé aux oreilles des insectes jusqu’à maintenant. Les yeux et les antennes des insectes sont remarquables, mais les oreilles ? Même ceux qui ont des yeux d’aigle peuvent être pardonnés de se demander si les insectes en ont. Pourtant, il est évident que certains doivent entendre : L’air de l’été est rempli de trilles, de pépiements et de clics de grillons et de sauterelles, de cigales et de katydids amoureux, qui tentent tous d’attirer un partenaire.

Curiosité piquée, j’appelle le neurobiologiste Martin Göpfert de l’Université de Göttingen en Allemagne, qui étudie l’audition chez la mouche à fruits Drosophila melanogaster. Aussi étonnantes que soient les oreilles des katydids, me dit-il, elles ne sont qu’un exemple parmi tant d’autres de capacités étonnantes : L’évolution a fait tant de tentatives pour façonner les oreilles qu’il en résulte une énorme diversité de structures et de mécanismes. La plupart d’entre elles sont difficiles à repérer, voire invisibles, et dans de nombreux cas, les insectes produisent et perçoivent des sons si éloignés de notre portée que nous avons complètement négligé leurs capacités. Mais avec l’avènement de nouveaux outils et technologies, des exemples toujours plus nombreux sont mis en lumière.

Lorsque les insectes sont apparus il y a environ 400 millions d’années, ils étaient sourds, me dit Göpfert. Ces insectes ancestraux se sont ensuite diversifiés en plus de 900 000 espèces, et si la plupart restent aussi sourds que leurs ancêtres, certains ont acquis le moyen d’entendre. Sur les 30 principaux ordres d’insectes, neuf (au dernier décompte) comprennent des espèces qui entendent, et l’audition a évolué plus d’une fois dans certains ordres – au moins six fois chez les papillons de jour et de nuit. Les 350 000 espèces du groupe le plus diversifié, les coléoptères, sont presque toutes sourdes, mais les quelques espèces qui ont des oreilles les ont acquises par deux voies d’évolution distinctes. Au total, les oreilles des insectes sont apparues plus de 20 fois distinctes, une recette infaillible pour la variété.

L’oreille, là et partout

La localisation est la différence la plus évidente entre les oreilles d’un insecte et celles d’un autre : On trouve des oreilles sur les antennes (moustiques et drosophiles), les pattes avant (grillons et katydids), les ailes (chrysopes), l’abdomen (cigales, sauterelles et criquets) et sur ce qui passe pour un « cou » (mouches parasites). Chez les papillons de nuit et les papillons, les oreilles apparaissent pratiquement partout, même sur les pièces buccales. La sauterelle vésiculeuse a une abondance d’oreilles avec six paires le long des côtés de son abdomen. Les mantes religieuses ont une seule oreille « cyclopéenne » au milieu de leur poitrine.

Cette approche « anywhere-goes » peut sembler un peu bizarre mais il y a une explication simple : Dans chaque cas où une oreille d’insecte a évolué, le point de départ était un organe sensoriel existant : un détecteur d’étirement qui surveille les minuscules vibrations lorsque les segments corporels voisins bougent. Ces détecteurs se trouvent dans tout le corps de l’insecte, mais l’évolution n’a généralement modifié qu’une seule paire – apparemment, presque n’importe quelle paire – pour percevoir les vibrations aériennes générées par le son.

À partir de là, chaque nouvelle tentative de forger des oreilles allait encore plus loin dans sa propre direction, car d’autres structures étaient cooptées et reconfigurées pour capter, amplifier et filtrer le son, extraire les informations pertinentes et les transmettre au système nerveux. Chez les moustiques et les drosophiles, le son fait frémir de fins poils antennaires. La plupart des autres insectes entendants ont des « tympans » : de fines plaques membraneuses d’exosquelette qui vibrent au contact des ondes sonores. Certains tympans sont soutenus par des chambres acoustiques remplies d’air, d’autres par des chambres remplies de liquide. Le nombre et la disposition des cellules sensorielles qui détectent et décodent ces vibrations – et les neurones qui envoient les signaux au cerveau – varient également d’une oreille à l’autre. Ainsi, alors que certaines oreilles de papillons de nuit ne fonctionnent qu’avec un ou deux neurones (ce qui fait des papillons de nuit les répondeurs les plus rapides), l’oreille d’un moustique mâle en compte environ 15 000 (ce qui la rend exquisément sensible).

Certaines oreilles sont relativement simples ; d’autres ont des cloches et des sifflets supplémentaires liés à leur mode de vie. Prenez la mouche parasite Ormia ochracea, qui dépose ses larves sur une espèce particulière de grillon après l’avoir identifiée et localisée grâce à son cri caractéristique. Les oreilles de la mouche sont placées côte à côte sur son « cou » et sont théoriquement trop proches les unes des autres pour qu’elle puisse repérer sa cible. Pourtant, elles remportent la palme de la localisation précise, grâce à un élastique reliant les tympans de manière à ce qu’ils se balancent de haut en bas comme une bascule, garantissant que le son frappe une oreille une fraction plus tard que l’autre.

Les oreilles de katydidés, comme l’ont si bien démontré Montealegre-Z et ses collègues, sont uniques à la fois par leur complexité et leur ressemblance avec celles d’un mammifère. À l’aide d’un scanner micro-CT, les scientifiques ont reconstitué l’ensemble du système auditif de l’insecte, découvrant au passage deux organes inconnus jusqu’alors. Le premier est une petite plaque dure située derrière les tympans ; le second est un tube rempli de liquide contenant une série de cellules sensorielles. Grâce à une étude minutieuse, qui consistait notamment à projeter des lasers sur le tympan et à enregistrer la lumière qui rebondissait, l’équipe a montré que la petite plaque transmet les vibrations du tympan de l’insecte au fluide du tube – le même rôle que jouent les os de notre oreille moyenne. Le signal se déplace ensuite en une onde le long du tube et sur des cellules sensorielles accordées à différentes fréquences – faisant de cet organe une version miniature et déroulée de notre propre cochlée en forme d’escargot.

L’équipe a ensuite montré pourquoi les femelles katydids sont si douées pour trouver un partenaire dans l’obscurité, même si leurs oreilles sont proches les unes des autres (pas aussi proches que celles du parasite Ormia, mais suffisamment pour que la localisation du son soit un défi de taille). Nos propres oreilles se trouvent de part et d’autre de notre (grosse) tête et sont suffisamment éloignées pour qu’un son les atteigne à des moments et à des intensités différents pour que le cerveau puisse calculer et localiser la source.

Les katydids ont résolu le problème (encore une fois, de manière unique) en élargissant un tube respiratoire qui va d’un pore sur le côté de la poitrine jusqu’au genou ; le son atteint les tympans à la fois de l’extérieur du corps et de l’intérieur via le tube. Montealegre-Z et ses collègues ont montré que le son voyage plus lentement par cette voie interne et arrière – ainsi, chaque son frappe le tympan deux fois, mais à des moments légèrement différents, ce qui améliore considérablement la capacité de l’insecte à localiser la source.

Les remarquables oreilles du katydide n’ont pas encore livré tous leurs secrets, et l’équipe de Montealegre-Z essaie maintenant de déterminer comment les récepteurs de la version insecte de la cochlée captent les différentes fréquences. La vedette de cette étude est Phlugis poecila, un katydid « cristal » nommé ainsi en raison de sa cuticule extérieure transparente, une caractéristique qui permet à l’équipe d’enregistrer et de mesurer les processus en cours. « Nous serons en mesure d’observer l’audition au travail et de voir des processus jamais vus auparavant », explique Montealegre-Z.

Si la façon dont les insectes entendent varie énormément, il en va de même pour ce qu’ils entendent. Les oreilles des moustiques sont bonnes pour peut-être un mètre ; la sauterelle vésiculeuse aux nombreuses oreilles peut entendre à un kilomètre ou plus. Les oreilles des grillons détectent les basses fréquences ; celles des mantes et des papillons de nuit sont réglées sur les ultrasons, bien au-delà de ce que les humains (ou leurs chiens) peuvent entendre. D’autres encore, comme celle d’un katydid, ont une audition à large bande. « Les insectes n’entendent que ce qu’ils ont besoin d’entendre », explique M. Göpfert. « Et l’évolution a fourni ce qui était nécessaire ».

Mais qu’est-ce qui a poussé l’évolution à transformer les récepteurs extensibles en oreilles en premier lieu, et à apporter ainsi le son au monde des insectes ? C’est une question qui préoccupe encore de nombreux entomologistes. La façon dont les insectes utilisent leurs oreilles aujourd’hui constitue un guide raisonnable, mais il ne s’agit que d’un guide, car une oreille acquise à l’origine dans un but précis pourrait facilement avoir été cooptée au cours des éons pour servir un autre but. Une chose est sûre : Au fur et à mesure que les biologistes étudient plus en détail d’autres groupes d’insectes, certaines notions de longue date pourraient mordre la poussière.

Une oreille pour le danger

Chez les insectes modernes, l’une des fonctions principales des oreilles est d’entendre l’approche d’un prédateur à temps pour agir et l’éviter. Pour les insectes volant la nuit, la plus grande menace vient des chauves-souris insectivores qui détectent et suivent leurs proies à l’aide d’un sonar à ultrasons, et leur ouïe est donc réglée sur les fréquences des clics d’écholocalisation des chauves-souris. Les insectes réagissent alors par des mouvements caractéristiques pour échapper au faisceau du sonar : virages serrés, loopings, plongées en puissance air-sol. Certains papillons tigres brouillent même le sonar des chauves-souris avec leurs propres clics. Des expériences ont montré que les oreilles détectrices de chauves-souris améliorent considérablement les chances d’un insecte de survivre à une attaque : Dans une étude, les mantes ont échappé à 76 % des attaques de chauves-souris, mais ce chiffre est tombé à 34 % lorsqu’elles ont été rendues sourdes.

Si la prédation est un puissant moteur de l’évolution, le sexe l’est aussi. Et le son est un moyen efficace pour un insecte de s’identifier auprès de ses partenaires potentiels : Le son voyage bien, fonctionne dans l’obscurité et fournit les moyens de développer des chants de signature et des communications privées que personne d’autre ne peut entendre.

Donc, sexe réussi ou survie ? Lequel se cache derrière les oreilles de qui ?

Dans certains cas, les chercheurs sont raisonnablement sûrs. Les cigales semblent avoir évolué vers l’audition à des fins d’accouplement : Seules les espèces qui chantent ont des oreilles et elles ne sont sensibles qu’à leurs propres chants graves. Pour les mites, les chauves-souris ont été le déclencheur. Les lépidoptères existent depuis environ 150 millions d’années, mais aucun papillon de nuit n’avait d’oreilles avant l’arrivée des chauves-souris écholocatrices, il y a environ 60 millions d’années. Et de nombreux papillons de nuit à oreilles ne sont sensibles qu’aux fréquences employées par leurs chauves-souris locales – une preuve solide que les oreilles ont évolué comme détecteurs de chauves-souris.

Que faire, cependant, de la mante, propriétaire de l’oreille cyclopéenne ? Aujourd’hui, les mantes semblent utiliser leurs oreilles exclusivement comme détecteurs de chauves-souris. Mais les entomologistes disposent désormais d’une grande quantité de données sur l’anatomie variée des oreilles de mantes et d’un arbre généalogique précis basé sur l’ADN des mantes, à partir duquel ils ont retrouvé l’oreille originale de la mante. Elle appartenait à une espèce qui vivait il y a 120 millions d’années, soit bien avant ces chauves-souris guidées par sonar. Il y a de plus en plus de preuves que des prédateurs autres que les chauves-souris pourraient avoir stimulé l’évolution de leurs oreilles et de celles d’autres insectes – peut-être des reptiles, des oiseaux ou les premiers mammifères. Les animaux qui se déplacent dans les sous-bois, qui patinent sur les rochers ou qui se posent sur une branche feuillue sont rarement silencieux. Les bruits qu’ils émettent comprennent des éléments audibles et ultrasoniques.

Les oiseaux volants, qui existent depuis 150 millions d’années, sont de plus en plus considérés comme des prétendants. Dans le cadre d’une recherche révolutionnaire, des biologistes canadiens ont enregistré les sons générés par les battements d’ailes de mésanges et de phoebes de l’Est alors qu’ils s’approchaient de leurs proies, et ont constaté que les battements d’ailes comprenaient une large gamme de fréquences que les insectes peuvent détecter, des sons graves audibles par les cigales, les papillons et les sauterelles, aux ultrasons repérés par les mites et les papillons de nuit.

Et que dire des katydids, possesseurs des plus anciennes oreilles de toutes ? Les katydidés modernes utilisent leurs oreilles à la fois pour communiquer et comme détecteurs de chauves-souris. Mais l’appareil de production de sons des katydids remonte, dans les archives fossiles, à un type d’ancêtre qui vivait il y a 250 millions d’années, bien avant les chauves-souris. La théorie dominante jusqu’à présent est donc que l’évolution des oreilles des katydidés a pris quelques tours. La fonction initiale des oreilles était de permettre aux katydids de s’entendre entre eux, et plus tard, selon la théorie, ces oreilles ont été cooptées pour servir de détecteurs de chauves-souris. Cela a conduit à l’extension de l’ouïe des katydidés de la gamme audible (inférieure à 20 kHz) à la gamme ultrasonique (hors de portée des oreilles humaines), ce qui a permis l’évolution des chants plus complexes et plus aigus que les katydidés présentent aujourd’hui. Aujourd’hui, seule une minorité de katydids chante dans la gamme audible, tandis qu’environ 70 % d’entre eux ont des chants ultrasoniques et quelques-uns ont des chants extraordinairement aigus. Le détenteur du record, jusqu’à présent, est le Supersonus aequoreus, récemment découvert, qui appelle à une étonnante fréquence de 150 kHz.

Mais cette histoire est-elle juste ? Pour obtenir la réponse, les scientifiques devaient savoir ce que les katydidés entendaient dans un passé lointain, et cela impliquait d’examiner de près les fossiles de katydidés. Les oreilles fossilisées ne sont pas en soi très instructives : Elles sont rares et leur structure est difficile à discerner. Mais il existe une autre façon d’appréhender l’audition : à partir de l’anatomie détaillée de l’appareil de production du son, le limeur et le racleur, sur les ailes fossilisées des katydidés. « Ces structures sont beaucoup plus grandes et plus claires, et nous pouvons les utiliser pour recréer le son qu’elles produisaient très précisément », explique Montealegre-Z – et à partir de là, déduire ce que les katydidés devaient entendre.

Blast from the past

En 2012, Montealegre-Z et son collègue expert en bioacoustique Daniel Robert de l’Université de Bristol ont fait la une des journaux lorsqu’ils ont utilisé cette approche pour reconstituer le chant d’un katydidé de l’époque jurassique, un son inaudible depuis 165 millions d’années. Cette découverte a été rendue possible par la découverte d’un katydide fossile chinois aux ailes presque parfaitement conservées. Archaboilus musicus, comme l’insecte éteint a été nommé, aurait « chanté » des chansons musicales à des fréquences d’environ 6,4 kHz, ressemblant davantage à un grillon qu’à un katydid moderne. Cela correspond bien à l’histoire selon laquelle les katydids ont d’abord évolué vers l’ouïe pour communiquer.

Mais depuis, l’équipe a étudié d’autres katydidés fossiles, et ce qu’ils trouvent suggère que la théorie pourrait avoir besoin d’une révision. Il semble que certains anciens katydidés utilisaient les ultrasons bien avant l’existence des chauves-souris, dit Montealegre-Z. Les katydidés entendent également une gamme de fréquences beaucoup plus large que celle dont ils auraient besoin pour s’entendre eux-mêmes. Selon lui, cela suggère que leurs oreilles ont d’abord évolué non pas pour chanter mais, comme les mantes, pour se protéger. « Je pense que leurs oreilles ont évolué pour entendre les prédateurs », me dit-il. « Les prédateurs émettent une diversité de sons et les oreilles doivent donc être capables de les distinguer ».

Si des études comme celles-ci aident à démêler l’histoire évolutive de l’audition des insectes, elles promettent aussi quelque chose de plus : la possibilité d’écouter le passé ancien et d’acquérir de nouvelles connaissances sur le comportement des insectes. Ils m’ont aussi rendu impatient pour l’été prochain et la chance d’explorer la riche vie d’insectes des collines de craie doucement vallonnées d’ici avec de nouveaux yeux – et des oreilles, surtout des oreilles.

En été, l’air au-dessus des Sussex Downs est animé d’une symphonie de sons d’insectes, alors que les sauterelles et les katydids gazouillent, bourdonnent et cliquent dans leur quête d’amour. Si je pousse mes oreilles jusqu’au bout, je pourrai peut-être distinguer le cliquetis de machine à coudre d’un grand katydidés vert ou le doux chant sifflant d’une tête de cône, et si j’ai beaucoup de chance, peut-être même les clics rapides du vermifuge, le katydidés le plus rare du Royaume-Uni. Mais combien d’autres choses vais-je manquer ? Je donnerais beaucoup pour avoir des oreilles capables de capter les chants et les sons que les scientifiques reconstituent, mais que seuls les insectes peuvent entendre.