Tratado a Juan XXII
Ockham se encontró de nuevo con Juan Lutterell en Aviñón; en un tratado dirigido al Papa Juan XXII, el antiguo canciller de Oxford denunció la enseñanza de Ockham sobre las Sentencias, extrayendo de ella 56 proposiciones que mostraba como gravemente erróneas. Lutterell se convirtió entonces en miembro de un comité de seis teólogos que elaboró dos informes sucesivos basados en extractos del comentario de Ockham, de los cuales el segundo era más severamente crítico. Sin embargo, Ockham presentó al Papa otra copia de la Ordinatio en la que había hecho algunas correcciones. Parecía que iba a ser condenado por sus enseñanzas, pero la condena nunca llegó.
En el convento donde residía en Aviñón, Ockham conoció a Bonagratia de Bérgamo, un doctor en derecho civil y canónico que estaba siendo perseguido por su oposición a Juan XXII en el problema de la pobreza franciscana. El 1 de diciembre de 1327, el general franciscano Miguel de Cesena llegó a Aviñón y se alojó en el mismo convento; él también había sido convocado por el papa en relación con la disputa sobre la tenencia de bienes. Estaban en desacuerdo sobre el problema teórico de si Cristo y sus Apóstoles habían sido propietarios de los bienes que utilizaban; es decir, si habían renunciado a toda propiedad (tanto privada como corporativa), al derecho de propiedad y al derecho de uso de los bienes. Miguel sostenía que, puesto que Cristo y sus Apóstoles habían renunciado a toda propiedad y a todo derecho de propiedad, los franciscanos estaban justificados para intentar hacer lo mismo.
Las relaciones entre Juan y Miguel fueron empeorando cada vez más, hasta el punto de que, el 26 de mayo de 1328, Miguel huyó de Aviñón acompañado por Bonagratia y Guillermo. Ockham, que ya era testigo en una apelación redactada secretamente por Miguel el 13 de abril, apoyó públicamente la apelación en septiembre en Pisa, donde los tres franciscanos se encontraban bajo la protección del emperador Luis IV el Bávaro, que había sido excomulgado en 1324 y proclamado por Juan XXII que había perdido todos los derechos sobre el imperio. Lo siguieron a Múnich en 1330, y a partir de entonces Ockham escribió fervientemente contra el papado en defensa tanto de la estricta noción franciscana de la pobreza como del imperio.
Instruido por su superior general en 1328 para estudiar tres bulas papales sobre la pobreza, Ockham encontró que contenían muchos errores que mostraban que Juan XXII era un hereje que había perdido su mandato a causa de su herejía. Su condición de pseudopapa fue confirmada en opinión de Ockham en 1330-31 por sus sermones en los que proponía que las almas de los salvados no disfrutaban de la visión de Dios inmediatamente después de la muerte, sino sólo después de reunirse con el cuerpo en el Juicio Final, una opinión que contradecía la tradición y que finalmente fue rechazada.
Sin embargo, su principal disputa seguía siendo la cuestión de la pobreza, que creía tan importante para la perfección religiosa que requería la disciplina de una teoría: quien elige vivir bajo la regla evangélica de San Francisco sigue las huellas de Cristo, que es Dios y, por tanto, rey del universo, pero que apareció como un hombre pobre, renunciando al derecho de propiedad, sometiéndose al poder temporal y deseando reinar en esta tierra sólo a través de la fe que le fue conferida. Este reinado se expresa en forma de una iglesia organizada, pero sin autoridad infalible -ya sea por parte de un papa o de un concilio-, y es esencialmente una comunidad de fieles que ha perdurado a lo largo de los siglos y que seguramente perdurará por más tiempo, aunque se reduzca temporalmente a unos pocos, o incluso a uno solo; todos, sin importar su condición o sexo, tienen que defender en la iglesia la fe que es común a todos.
Para Ockham el poder del papa está limitado por la libertad de los cristianos que establecen el evangelio y la ley natural. Por tanto, es legítimo y acorde con el evangelio ponerse del lado del imperio contra el papado o defender, como hizo Ockham en 1339, el derecho del rey de Inglaterra a gravar los bienes de la Iglesia. Entre 1330 y 1338, al calor de esta disputa, Ockham escribió 15 o 16 obras más o menos políticas; algunas de ellas fueron escritas en colaboración, pero Opus nonaginta dierum («Obra de 90 días»), la más voluminosa, fue escrita en solitario.