Tratado para João XXII
Ockham reencontrou John Lutterell em Avignon; num tratado dirigido ao Papa João XXII, o ex-chanceler de Oxford denunciou o ensino de Ockham sobre as Sentenças, extraindo dele 56 proposições que ele mostrou estar em grave erro. Lutterell tornou-se então membro de uma comissão de seis teólogos que produziram dois relatórios sucessivos baseados em trechos do comentário de Ockham, dos quais o segundo foi mais severamente crítico. Ockham, porém, apresentou ao papa outra cópia da Ordinatio na qual ele havia feito algumas correções. Parecia que ele seria condenado por seu ensino, mas a condenação nunca chegou.
No convento onde residia em Avignon, Ockham encontrou Bonagratia de Bérgamo, médica de direito civil e canônico, que estava sendo perseguida por sua oposição a João XXII sobre o problema da pobreza franciscana. No dia 1 de dezembro de 1327, o general franciscano Miguel de Cesena chegou a Avignon e ficou no mesmo convento; também ele havia sido convocado pelo Papa em relação à disputa sobre a posse da propriedade. Estavam em desacordo sobre o problema teórico de se Cristo e seus Apóstolos tinham sido proprietários dos bens que usavam; isto é, se tinham renunciado a toda propriedade (tanto privada como empresarial), ao direito de propriedade e ao direito de uso da propriedade. Miguel sustentou que, porque Cristo e seus Apóstolos haviam renunciado a toda propriedade e a todos os direitos de propriedade, os Franciscanos tinham razão em tentar fazer a mesma coisa.
As relações entre João e Miguel pioraram de tal forma que, em 26 de maio de 1328, Miguel fugiu de Avignon acompanhado por Bonagratia e Guilherme. Ockham, que já era testemunha num apelo redigido secretamente por Miguel no dia 13 de abril, endossou publicamente o apelo de setembro em Pisa, onde os três franciscanos estavam sob a proteção do imperador Luís IV, o bávaro, que havia sido excomungado em 1324 e proclamado por João XXII como tendo perdido todos os direitos ao império. Eles o seguiram até Munique em 1330, e depois Ockham escreveu fervorosamente contra o papado em defesa tanto da rígida noção franciscana de pobreza como do império.
Instruído por seu superior geral em 1328 para estudar três touros papais sobre a pobreza, Ockham descobriu que eles continham muitos erros que mostravam que João XXII era um herege que havia perdido seu mandato por causa de sua heresia. Seu status de pseudo-papa foi confirmado na visão de Ockham em 1330-31 por seus sermões que propunham que as almas dos salvos não gozavam da visão de Deus imediatamente após a morte, mas somente depois que foram reintegrados ao corpo no Juízo Final, uma opinião que contradizia a tradição e acabou sendo rejeitada.
Não obstante, sua principal disputa continuava sendo a questão da pobreza, que ele acreditava ser tão importante para a perfeição religiosa que exigia a disciplina de uma teoria: quem escolhe viver sob o governo evangélico de São Francisco segue os passos de Cristo que é Deus e, portanto, rei do universo, mas que apareceu como um homem pobre, renunciando ao direito de propriedade, submetendo-se ao poder temporal e desejando reinar sobre esta terra somente através da fé investida nele. Este reinado se expressa na forma de uma igreja que é organizada mas não tem autoridade infalível – seja por parte de um papa ou de um concílio – e é essencialmente uma comunidade de fiéis que tem durado ao longo dos séculos e que certamente vai durar mais, mesmo que temporariamente reduzida a poucos, ou mesmo a um; todos, independentemente do status ou sexo, têm que defender na igreja a fé que é comum a todos.
Para Ockham o poder do papa é limitado pela liberdade dos cristãos que é estabelecida pelo evangelho e pela lei natural. É portanto legítimo e de acordo com o evangelho estar ao lado do império contra o papado ou defender, como Ockham fez em 1339, o direito do rei da Inglaterra de tributar a propriedade da igreja. De 1330 a 1338, no calor desta disputa, Ockham escreveu 15 ou 16 obras mais ou menos políticas; algumas delas foram escritas em colaboração, mas Opus nonaginta dierum (“Obra de 90 Dias”), a mais volumosa, foi escrita sozinha.