Une étude ADN désigne l'homme comme cause de l'extinction de la perruche de Caroline

Une analyse génomique révèle que la perruche de Caroline a disparu de manière soudaine et abrupte, sans aucune signature génétique associée à une population en déclin, et donc que l’extinction de cette espèce est uniquement attribuable à l’homme

Jusqu’à il y a 100 ans, lorsque le dernier de son espèce est mort en captivité au zoo de Cincinnati, l’Amérique du Nord abritait sa propre espèce endémique de perroquet : la quintessence de la perruche de Caroline, Conuropsis carolinensis. La perruche de Caroline avait la répartition la plus septentrionale de toutes les espèces de perroquets modernes : on estime que son aire de répartition s’étendait de l’est du Colorado à l’océan Atlantique, et de la moitié sud de l’État de New York jusqu’au golfe du Mexique (réf. ; carte).

Ce petit perroquet néotropical au corps élancé était vert émeraude avec une tête et un cou jaune vif, une face rouge-orange et un bec couleur corne pâle, et il avait une longue queue pointue. La sous-espèce qui vivait à l’intérieur des terres dans toutes les parties centrales des États-Unis pouvait être distinguée visuellement de sa cousine plus côtière par la teinte bleue qui imprégnait son plumage vert.

La perruche de Caroline était audacieuse et grégaire et on l’apercevait souvent volant en bandes exubérantes comptant des centaines d’individus dans les forêts anciennes de plaine, les lisières de forêt et les canebreaks qui surgissaient autour des rivières. Malheureusement, ces perroquets tapageurs sont devenus le point de mire des tendances destructrices des colons européens récemment arrivés, qui ont rasé leur habitat pour construire des villes et des fermes, et les ont persécutés sans pitié en représailles pour avoir mangé des récoltes de fruits et de grains, ainsi que pour recueillir leurs plumes afin de décorer les chapeaux des dames à la mode, et qui les ont même abattus dans le ciel simplement pour le plaisir pervers de tuer quelque chose de sauvage, de vivant et de beau.

Tragiquement, seuls quelques rares agriculteurs et naturalistes ont jamais prêté assez d’attention aux habitudes de ces perroquets pour savoir que ces oiseaux étaient singulièrement bénéfiques en raison de leur penchant pour le cocklebur, Xanthium strumarium. La lampourde est une plante très répandue qui produit un poison particulièrement toxique pour le foie, mais les perruches de Caroline étaient la seule espèce connue pour manger cette plante ou ses graines sans en souffrir. Ce régime alimentaire à base de scolopendres rendait apparemment la chair de la perruche des Carolines toxique, selon Audubon.

Surprenant, malgré la destruction généralisée de son habitat ainsi que le massacre intensif de ces perroquets, les gens se disputent encore sur ce qui a finalement conduit la perruche des Carolines à l’extinction. Était-ce dû aux abeilles domestiques importées et envahissantes qui ont volé les nids des perroquets ? Ou peut-être qu’une mystérieuse maladie de la volaille sans nom les a éliminés ? Ou peut-être le (modeste) commerce des animaux de compagnie était-il à blâmer ? Il y a quelques années, certaines autorités ont soutenu que l’extinction de la perruche de Caroline était due à une combinaison de ces facteurs, et peut-être à plusieurs autres (réf. ; lire la suite ici).

Mais une nouvelle étude basée sur l’ADN (réf.) menée par une équipe européenne de scientifiques semble avoir finalement découvert l’arme fumante dans l’histoire tragique de la perruche de Caroline. Cette équipe a séquencé le génome de la perruche de Caroline obtenu à partir d’un spécimen qui a été collecté à l’origine par le naturaliste catalan Marià Masferrer (1856-1923) et qui est maintenant détenu par ses descendants dans une collection privée dans la municipalité catalane d’Espinelves. Après avoir analysé le génome de ce perroquet, les chercheurs ont conclu que la perruche de Caroline a disparu de manière soudaine et abrupte – ce qui est cohérent avec les rapports de personnes qui ont fait de leur obsession de tirer ces oiseaux colorés hors de l’existence.

Premiers séquençages de génomes entiers de la perruche de Caroline éteinte et de la perruche soleil en voie de disparition

Ce projet a démarré après que Pere Renom, qui était doctorant à l’Institut de biologie évolutive (IBE), un institut conjoint de l’Université Pompeu Fabra et du Conseil national de la recherche espagnol, et un journaliste scientifique associé au programme scientifique catalan populaire, « Quèquicom », a découvert qu’il y avait un spécimen de la perruche de Caroline disparue détenu dans une collection privée en Catalogne. Il s’est convaincu que le processus de récupération de l’ADN ancien de ce spécimen, dans le but potentiel d’utiliser cet ADN pour la « dé-extinction », ferait l’objet d’une émission de télévision publique passionnante. (M. Renom avait raison : cet épisode, « Desextinció : reviure una espècie », a récemment reçu le prix Prisma espagnol de la meilleure vidéo de diffusion scientifique de 2019. Même si vous ne parlez pas espagnol, elle vaut vraiment la peine d’être regardée.)

« Renom m’a contacté en me demandant si je serais intéressé pour essayer de récupérer l’ADN du spécimen », a déclaré le paléogénéticien Carles Lalueza-Fox, chercheur au BIE et autorité en matière de récupération et d’analyse de l’ADN ancien.

Ceci a lancé une « dream team » scientifique d’experts en ADN ancien qui ont collaboré pour étudier ce perroquet emblématique. Le professeur Lalueza-Fox a été rejoint par le biologiste évolutionniste et paléogénéticien M. Thomas P. Gilbert, professeur au prestigieux Centre de géogénétique de l’Université de Copenhague, qui est un leader mondial dans la recherche sur l’ADN ancien. Le professeur Lalueza-Fox et le professeur Gilbert ont réuni une équipe de collaborateurs pour aider à récupérer et à reconstruire le premier génome complet de la perruche de Caroline disparue, à analyser ces données pour étudier l’histoire évolutive de l’espèce et à identifier la cause potentielle de son extinction.

Parce que les tissus momifiés sont une mauvaise source d’ADN ancien, l’équipe a radiographié le spécimen d’Espinelves pour voir comment il a été préparé et pour identifier les os d’où ils pourraient obtenir un échantillon utilisable. Les radiographies ont révélé que le spécimen avait très peu d’os – mais heureusement, il avait encore l’os de la jambe gauche (fémur). Ils ont utilisé une petite perceuse à os pour prélever un minuscule échantillon de tissu osseux en poudre sur le fémur, et ils ont également prélevé un petit échantillon de tissu sur un coussinet d’orteil.

Au même moment, de l’ADN génomique a été obtenu à partir d’un échantillon de sang d’une perruche du soleil femelle élevée en captivité, Aratinga solstitialis, qui est un proche parent génétique. Il avait été démontré précédemment que les perruches de Caroline et du soleil partageaient un ancêtre commun il y a environ 3 millions d’années et que les deux espèces possèdent environ 1 000 gènes chacune. Ainsi, les génomes de la perruche soleil et de la perruche de Caroline sont très similaires, de sorte que le génome de la perruche soleil a servi de référence pour la cartographie informatique des anciens fragments d’ADN obtenus à partir du spécimen de perruche de Caroline Espinelves. Au total, plus de 1 100 millions de paires de bases – un peu plus d’un gigaoctet – ont été récupérées du spécimen d’Espinelves et réassemblées.

L’évolution de la perruche de Caroline a été influencée par des événements géographiques

Le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont utilisé des portions du génome nucléaire réassemblé de la perruche de Caroline pour estimer ses relations évolutives avec 17 espèces existantes de perroquets (figure 1). Un arbre génétique estimé à partir des données complètes du génome mitochondrial d’un plus grand nombre d’espèces de perroquets a fourni des résultats similaires.

L’analyse de l’horloge moléculaire des données de séquences génomiques nucléaires suggère que la scission Aratinga-Conuropsis s’est produite il y a environ 2,8 millions d’années (mya) et les données d’ADNmt ont estimé cette scission à environ 3,8 mya. Ces deux dates coïncident à peu près avec la fermeture finale estimée de l’isthme de Panama, qui est largement acceptée comme ayant eu lieu il y a 3 mya (réf). Ainsi, il semble plausible que la dispersion des ancêtres de la perruche des Carolines vers l’Amérique du Nord se soit produite après la réunion des masses continentales nord et sud-américaines.

L’analyse de l’ADN révèle de rares preuves de consanguinité

L’analyse génomique a révélé que la perruche de Caroline a connu une augmentation de la taille de sa population au cours du Pléistocène moyen, suivie de fluctuations de la population qui ont commencé pendant la dernière période glaciaire (qui a commencé il y a environ 110 000 ans et s’est terminée il y a environ 15 000 ans), et un déclin ultérieur de la population qui s’est poursuivi jusqu’à une époque récente. En revanche, la perruche du soleil, menacée d’extinction, a montré un déclin de population plus fort et continu et une plus longue période de taille de population effective plus faible que la perruche de Caroline.

Le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont ensuite établi le profil de l’hétérozygotie globale à travers le génome et la distribution des longues séries d’homozygotie (RoH) pour les perruches de Caroline et du soleil. Ces mesures donnent un aperçu de la nature de l’histoire démographique de ces perroquets. L’hétérozygotie est une mesure de la diversité génétique globale, tandis que les RdH se produisent lorsque des fragments chromosomiques identiques sont hérités d’un ancêtre commun récent. Une hétérozygotie significativement réduite est typique des populations qui ont été petites et isolées pendant de longues périodes, alors que des RdH élevés sont généralement observés dans les populations consanguines (réf). Ainsi, des réductions des deux mesures peuvent être observées dans les génomes des espèces menacées.

Le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont découvert que la perruche de Caroline, aujourd’hui disparue, présentait autant de diversité génétique que de nombreux oiseaux vivants aujourd’hui classés par l’UICN dans la catégorie » préoccupation mineure » (figure 3). En comparaison, la perruche soleil, une espèce menacée, présentait un niveau d’hétérozygotie beaucoup plus faible, ce qui pourrait être dû au fait qu’il s’agit d’un oiseau élevé en captivité. (La perruche soleil a été élevée en captivité par des aviculteurs espagnols pendant de nombreuses années.)

Le spécimen de perruche Caroline Espinelves présentait 188 RoH, dont neuf étaient d’une longueur supérieure à 1 000 000 de paires de bases (1Mb) – bien qu’en comparaison, la perruche soleil élevée en captivité présentait 611 RoH et 85 d’entre eux étaient d’une longueur supérieure à 1Mb. Cela dit, un RoH de perruche de Caroline était particulièrement frappant car il était plus long que 7,15 Mb, ce qui suggère qu’il peut y avoir eu une consanguinité récente chez les ancêtres du spécimen d’Espinelves (bien qu’il y ait d’autres raisons pour un long RoH, aussi). Pour cette raison, il est possible que le spécimen de perruche de Caroline d’Espinelves ait été élevé en captivité.

Les perruches de Caroline étaient adaptées pour manger des coquelets venimeux

Je sais que c’est ce que vous avez tous attendu sur le bord de vos sièges : la réponse à la question de savoir comment la perruche de Caroline pouvait manger des coquelets venimeux sans tomber raide.

Bien que la perruche de Caroline consomme une variété de fruits et de graines ainsi que certaines fleurs et bourgeons, elle avait apparemment un penchant pour les coquelets. Par exemple, un recueil de 99 observations d’alimentation de perruches de Caroline a montré que la plus forte consommation de plantes observée (N = 17) était les lampourdes (réf).

Les joncs contiennent un glycoside diterpénique hautement toxique, le carboxyatractyloside ou » CAT « , qui inhibe spécifiquement l’un des quatre transporteurs mitochondriaux, l’ADP/ATP translocase (ANT1, ANT2, ANT3 et ANT4 ; codés par SLC25A4, SLC25A5, SLC25A6 et SLC25A31, respectivement), qui jouent un rôle fondamental dans la production d’énergie cellulaire. Afin de déterminer si l’un ou l’ensemble des quatre transporteurs mitochondriaux présentait des modifications moléculaires empêchant la CAT de se lier et donc de les inhiber, le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont exploré plus avant ces gènes en comparant leurs séquences à celles des mêmes gènes dans d’autres espèces (orthologues) (figure 4).

Le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont découvert que deux des quatre gènes de transporteur mitochondrial de la perruche de Caroline présentent deux changements d’acides aminés par rapport aux mêmes gènes de la perruche soleil. Ces deux sites influencent probablement la fonctionnalité des deux protéines. Il semble donc que ces mutations aient conféré un mécanisme unique pour faire face au CAT toxique présent dans le régime alimentaire de la perruche de Caroline.

Le pistolet fumant

Deux ans plus tard, la « Dream Team » de l’ADN ancien a annoncé qu’à la suite du séquençage et de l’analyse du génome entier de deux perroquets néotropicaux étroitement apparentés, ils avaient découvert le pistolet fumant dans la tragédie de l’extinction de la perruche des Carolines.

Premièrement, sur la base de leur analyse du génome de la perruche de Caroline, ils ont trouvé un niveau de diversité génétique comparable à d’autres populations d’oiseaux existantes qui ne sont pas en danger. Cela indique que ces perroquets emblématiques ont connu un « processus d’extinction abrupt qui n’a laissé aucune marque dans le génome de la perruche ».

« Nous ne pointons pas vers une cause spécifique », a averti le professeur Lalueza-Fox par courriel, « mais vers le fait qu’il n’y a pas de signes de déclin démographique à long terme dans leur génome ; de nombreuses espèces menacées connaissent des réductions de population pendant des milliers, voire des dizaines de milliers d’années et cela peut être vu au niveau génomique dans sa diversité. »

« En fait, nous n’avons pas un seul génome dans nos cellules, mais deux, un de chaque parent, et ils ne sont pas identiques ; plus la population est grande, plus il est probable que les deux copies chromosomiques soient différentes », a développé le professeur Lalueza-Fox par courriel.

« Nous pouvons utiliser la génomique pour tester la dynamique d’autres processus d’extinction et en déduire s’ils sont entièrement causés par les humains, car les déclins démographiques à long terme laissent des signaux spécifiques dans les génomes des espèces », a expliqué le professeur Lalueza-Fox par courriel. « L’absence de signes de petites tailles de population pendant une longue période de temps indique que son extinction était un processus abrupt et cela rend plus probable qu’il a été médié par l’homme. »

D’autres arguments pour ce qui pourrait avoir causé l’extinction de la perruche de Caroline, en particulier les maladies des volailles, nécessiteront un dépistage métagénomique d’au moins plusieurs spécimens supplémentaires pour répondre à cette question. Mais les cribles préliminaires du génome du spécimen de perruche de Caroline d’Espinelves n’ont pas révélé une présence significative de virus d’oiseaux. Ainsi, l’idée que les maladies aviaires ont anéanti la perruche des Carolines a été abattue et sérieusement blessée.

En prime, le professeur Lalueza-Fox, le professeur Gilbert et leurs collaborateurs ont également trouvé des preuves moléculaires suggérant comment la perruche des Carolines pouvait manger impunément des coquerelles mortelles. À ce stade, la dernière preuve de cette découverte peut être fournie par des tests fonctionnels des deux variantes génétiques détectées dans les gènes mitochondriaux SLC25A4 et SLC25A5 en utilisant des lignées cellulaires aviaires. Mais ces études ne sont pas encore planifiées.

« Les espèces éteintes ont encore beaucoup de leçons à nous apprendre sur leurs fascinantes histoires évolutives et leurs adaptations spécifiques », a conclu le professeur Lalueza-Fox par courriel. « Maintenant qu’il y a des projets ambitieux dirigés pour séquencer les génomes du monde vivant, je pense que c’est une sorte de devoir moral de restituer ces informations à l’arbre génétique émergent de la vie. »

Source :

Pere Gelabert, Marcela Sandoval-Velasco, Aitor Serres, Marc de Manuel, Pere Renom, Ashot Margaryan, Josefin Stiller, Toni de-Dios, Qi Fang, Shaohong Feng, Santi Mañosa, George Pacheco, Manuel Ferrando-Bernal, Guolin Shi, Fei Hao, Xianqing Chen, Bent Petersen, Remi-André Olsen, Arcadi Navarro, Yuan Deng, Love Dalén, Tomàs Marquès-Bonet, Guojie Zhang, Agostinho Antunes, M. Thomas P. Gilbert et Carles Lalueza-Fox (2020). Evolutionary History, Genomic Adaptation to Toxic Diet, and Extinction of the Carolina Parakeet, Current Biology, publié en ligne le 11 décembre 2019 avant impression | doi:10.1016/j.cub.2019.10.066

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