Traktaatti Johannes XXII:lle
Ockham tapasi Johannes Lutterellin jälleen Avignonissa; paavi Johannes XXII:lle osoitetussa traktaatissa Oxfordin entinen kansleri tuomitsi Ockhamin opetuksen lauseista ja poimi siitä 56 väitettä, joiden hän osoitti olevan vakavasti virheellisiä. Tämän jälkeen Lutterellistä tuli jäsen kuuden teologin komiteassa, joka laati kaksi peräkkäistä mietintöä, jotka perustuivat otteisiin Ockhamin kommentaarista ja joista toinen oli ankarammin kriittinen. Ockham kuitenkin esitti paaville toisen kopion Ordinatiosta, johon hän oli tehnyt joitakin korjauksia. Näytti siltä, että hänet tuomittaisiin opetuksestaan, mutta tuomiota ei koskaan annettu.
Avignonissa sijaitsevassa luostarissa, jossa hän asui, Ockham tapasi Bergamon Bonagratian, siviili- ja kanonisen oikeuden tohtorin, jota vainottiin sen vuoksi, että hän oli vastustanut Johannes XXII:ta fransiskaanien köyhyyskysymyksessä. Joulukuun 1. päivänä 1327 fransiskaanikenraali Mikael Cesenan saapui Avignoniin ja majoittui samaan luostariin; myös hänet paavi oli kutsunut koolle omaisuuden hallussapitoa koskevan kiistan yhteydessä. He olivat erimielisiä teoreettisesta ongelmasta, joka koski sitä, olivatko Kristus ja hänen apostolinsa omistaneet käyttämänsä tavarat; toisin sanoen, olivatko he luopuneet kaikesta omistusoikeudesta (sekä yksityisestä että yhteisöllisestä), omistusoikeudesta ja oikeudesta käyttää omaisuutta. Mikael väitti, että koska Kristus ja hänen apostolinsa olivat luopuneet kaikesta omistusoikeudesta ja kaikesta oikeudesta omaisuuteen, fransiskaanit olivat oikeutettuja yrittämään samaa.
Johanneksen ja Mikaelin välit huononivat jatkuvasti siinä määrin, että 26. toukokuuta 1328 Mikael pakeni Avignonista Bonagratian ja Vilhelmin seurassa. Ockham, joka oli jo todistajana Mikaelin 13. huhtikuuta salaa laatimassa vetoomuksessa, hyväksyi vetoomuksen julkisesti syyskuussa Pisassa, jossa kolme fransiskaania oleskeli keisari Ludvig IV Baijerilaisen suojeluksessa, jonka Johannes XXII oli vuonna 1324 kirkonkiroukseen tuominnut ja julistanut menettäneensä kaikki oikeutensa valtakuntaan. He seurasivat häntä Müncheniin vuonna 1330, ja sen jälkeen Ockham kirjoitti kiihkeästi paavinvaltaa vastaan puolustaakseen sekä tiukkaa fransiskaanien köyhyyskäsitystä että keisarikuntaa.
Ylipäällikkönsä ohjeistamana vuonna 1328 Ockham havaitsi vuonna 1328 tutkivansa kolmea köyhyyttä käsittelevää paavin bullaa, ja hän huomasi, että ne sisälsivät monia erehdyksiä, jotka osoittivat Johanneksen XXII:n harhaoppineeksi, joka oli menettänyt mandaattinsa harhaoppisuutensa vuoksi. Hänen asemansa pseudopaavina vahvistui Ockhamin mielestä vuosina 1330-31 hänen saarnoillaan, joissa hän esitti, että pelastuneiden sielut eivät nauttineet Jumalan näystä heti kuoleman jälkeen vaan vasta sen jälkeen, kun ne oli yhdistetty ruumiin kanssa viimeisellä tuomiolla, mielipide, joka oli ristiriidassa perinteen kanssa ja joka lopulta hylättiin.
Hänen pääasialliseksi kiistakysymyksekseen jäi kuitenkin kysymys köyhyydestä, jota hän piti niin tärkeänä uskonnollisen täydellisyyden kannalta, että se vaati teorian kurinalaisuutta: se, joka valitsee elää pyhän Fransiskuksen evankelisen säännön mukaan, seuraa Kristuksen jalanjälkiä, joka on Jumala ja siksi maailmankaikkeuden kuningas, mutta joka ilmestyi köyhänä miehenä, joka luopui omistusoikeudesta, alistui ajalliselle vallalle ja joka halusi hallita maan päällä vain hänelle annetun uskon kautta. Tämä valtakunta ilmenee kirkkona, joka on järjestäytynyt mutta jolla ei ole erehtymätöntä auktoriteettia – ei paavin eikä konsiilin – ja joka on pohjimmiltaan uskovien yhteisö, joka on kestänyt vuosisatojen ajan ja tulee varmasti kestämään vielä useampia vuosisatoja, vaikka se tilapäisesti supistuisikin vain muutamaan tai jopa yhteen; jokaisen on asemasta tai sukupuolesta riippumatta puolustettava kirkossa kaikille yhteistä uskoa.
Ockhamille paavin valtaa rajoittaa kristittyjen vapaus, jonka evankeliumi ja luonnonlaki vahvistavat. Siksi on oikeutettua ja evankeliumin mukaista asettua valtakunnan puolelle paaviutta vastaan tai puolustaa, kuten Ockham teki vuonna 1339, Englannin kuninkaan oikeutta verottaa kirkon omaisuutta. Vuosina 1330-1338 Ockham kirjoitti tämän kiistan tuoksinassa 15 tai 16 enemmän tai vähemmän poliittista teosta; osa niistä oli kirjoitettu yhteistyössä, mutta Opus nonaginta dierum (”90 päivän teos”), laajin teos, oli kirjoitettu yksin.