DNA-Studie weist auf den Menschen als Ursache für das Aussterben des Carolinasittichs hin

Eine Genomanalyse zeigt, dass der Carolinasittich plötzlich und abrupt verschwand, ohne dass es genetische Anzeichen für eine schwindende Population gab, und somit das Aussterben dieser Art ausschließlich auf den Menschen zurückzuführen ist

Bis vor 100 Jahren, als der letzte seiner Art in Gefangenschaft im Zoo von Cincinnati starb, war Nordamerika die Heimat einer eigenen endemischen Papageienart: des Carolinasittichs, Conuropsis carolinensis, des Inbegriffs. Der Carolinasittich hatte das nördlichste Verbreitungsgebiet aller modernen Papageienarten: Sein Verbreitungsgebiet reichte schätzungsweise vom östlichen Colorado bis zum Atlantischen Ozean und von der südlichen Hälfte des Staates New York bis zum Golf von Mexiko (siehe Karte).

Dieser kleine, schlanke neotropische Papagei war smaragdgrün mit einem leuchtend gelben Kopf und Hals, einem rötlich-orangenen Gesicht und einem hellen, hornfarbenen Schnabel, und er hatte einen langen, spitzen Schwanz. Die Unterart, die in den zentralen Teilen der Vereinigten Staaten im Landesinneren lebte, konnte optisch von ihrem eher an der Küste lebenden Vetter durch die blaue Färbung des grünen Gefieders unterschieden werden.

Der Carolinasittich war kühn und gesellig und wurde oft in überschwänglichen Schwärmen von Hunderten von Individuen in den alten Wäldern des Tieflands, an Waldrändern und in den Flussläufen gesichtet, die in der Nähe von Flüssen entstanden. Leider wurden diese rüpelhaften Papageien zur Zielscheibe der zerstörerischen Tendenzen der kürzlich eingetroffenen europäischen Siedler, die ihren Lebensraum zerstörten, um Städte und Bauernhöfe zu bauen, und sie gnadenlos verfolgten, weil sie sich an den Obst- und Getreidekulturen gütlich taten und ihre Federn sammelten, um modische Damenhüte zu schmücken, und die sie sogar aus dem Himmel schossen, einfach aus dem perversen Vergnügen heraus, etwas Wildes, Lebendiges und Schönes zu töten.

Tragischerweise haben nur sehr wenige Bauern und Naturforscher den Gewohnheiten dieser Papageien genug Aufmerksamkeit geschenkt, um zu wissen, dass diese Vögel wegen ihrer Vorliebe für die Klettenwurzel, Xanthium strumarium, von einzigartigem Nutzen sind. Die Klettenwurz ist eine weit verbreitete Pflanze, die ein besonders lebergiftiges Gift produziert, aber die Carolinasittiche waren die einzige bekannte Art, die diese Pflanze oder ihre Samen fressen konnte, ohne irgendwelche Schäden davonzutragen. Laut Audubon machte diese Ernährung mit Klettenwurzeln das Fleisch des Carolinasittichs offenbar giftig.

Überraschenderweise wird trotz der weitgehenden Zerstörung seines Lebensraums und der umfangreichen Abschlachtung dieser Papageien immer noch darüber gestritten, was den Carolinasittich schließlich zum Aussterben brachte. Waren es importierte, invasive Honigbienen, die die Nisthöhlen der Papageien stahlen? Oder hat vielleicht eine mysteriöse, namenlose Geflügelkrankheit sie ausgerottet? Oder war vielleicht der (bescheidene) Heimtierhandel schuld? Vor einigen Jahren behaupteten einige Behörden, das Aussterben des Carolinasittichs sei auf eine Kombination dieser und vielleicht noch anderer Faktoren zurückzuführen (siehe hier).

Eine neue DNA-basierte Studie (siehe hier) eines europäischen Wissenschaftlerteams scheint jedoch endlich den entscheidenden Hinweis auf die tragische Geschichte des Carolinasittichs geliefert zu haben. Das Team sequenzierte das Genom des Carolinasittichs, das von einem Exemplar stammt, das ursprünglich von dem katalanischen Naturforscher Marià Masferrer (1856-1923) gesammelt wurde und heute von seinen Nachkommen in einer privaten Sammlung in der katalanischen Gemeinde Espinelves aufbewahrt wird. Nach der Analyse des Genoms dieses Papageis kamen die Forscher zu dem Schluss, dass der Carolinasittich plötzlich und abrupt verschwand – was mit Berichten von Menschen übereinstimmt, die es sich zur Obsession gemacht haben, diese farbenfrohen Vögel aus dem Leben zu schießen.

Erste vollständige Sequenzierung der Genome des ausgestorbenen Carolinasittichs und des gefährdeten Sonnensittichs

Dieses Projekt wurde ins Leben gerufen, nachdem Pere Renom, ein Doktorand am Institut für Evolutionsbiologie (IBE) einem gemeinsamen Institut der Universität Pompeu Fabra und des Spanischen Nationalen Forschungsrats, und Wissenschaftsreporter des beliebten katalanischen Wissenschaftsprogramms „Quèquicom“ war, entdeckte, dass es ein Exemplar des ausgestorbenen Carolina-Sittichs in einer Privatsammlung in Katalonien gibt. Er war davon überzeugt, dass die Gewinnung alter DNA aus diesem Exemplar mit dem möglichen Ziel, diese DNA für die „Ausrottung“ zu verwenden, ein spannendes Thema für das öffentliche Fernsehen wäre. (Herr Renom hatte Recht: Diese Folge, „Desextinció: reviure una espècie“, wurde kürzlich mit dem spanischen Prisma-Preis als bestes wissenschaftliches Verbreitungsvideo des Jahres 2019 ausgezeichnet. Auch wenn Sie kein Spanisch sprechen, lohnt es sich auf jeden Fall, es anzusehen.)

„Renom hat mich kontaktiert und gefragt, ob ich daran interessiert wäre, DNA aus dem Exemplar zu gewinnen“, sagte der Paläogenetiker Carles Lalueza-Fox, ein Forscher am IBE und eine Autorität auf dem Gebiet der Gewinnung und Analyse antiker DNA.

Damit wurde ein wissenschaftliches „Dream Team“ von Experten für antike DNA ins Leben gerufen, das zusammenarbeitete, um diesen ikonischen Papagei zu untersuchen. Zu Professor Lalueza-Fox gesellte sich der Evolutionsbiologe und Paläogenetiker M. Thomas P. Gilbert, Professor am renommierten Zentrum für Geogenetik der Universität Kopenhagen, das weltweit führend in der Erforschung antiker DNA ist. Professor Lalueza-Fox und Professor Gilbert stellten ein Team von Mitarbeitern zusammen, um das erste vollständige Genom des ausgestorbenen Carolinasittichs zu bergen und zu rekonstruieren, diese Daten zu analysieren, um die Evolutionsgeschichte der Art zu untersuchen und die mögliche Ursache für ihr Aussterben zu ermitteln.

Da mumifiziertes Gewebe eine schlechte Quelle für alte DNA ist, röntgte das Team das Espinelves-Exemplar, um zu sehen, wie es präpariert war und um Knochen zu identifizieren, von denen sie eine brauchbare Probe erhalten könnten. Die Röntgenaufnahmen ergaben, dass das Exemplar nur sehr wenige Knochen aufwies – aber glücklicherweise hatte es noch seinen linken Beinknochen (Oberschenkelknochen). Mit einem kleinen Knochenbohrer entnahmen sie eine winzige Probe von pulverisiertem Knochengewebe aus dem Oberschenkelknochen, und sie entnahmen auch eine kleine Gewebeprobe aus einem Zehenpolster.

Zur gleichen Zeit wurde genomische DNA aus einer Blutprobe eines in Gefangenschaft gezüchteten weiblichen Sonnensittichs, Aratinga solstitialis, gewonnen, der ein enger genetischer Verwandter ist. Zuvor war gezeigt worden, dass Carolinasittiche und Sonnensittiche vor etwa 3 Millionen Jahren einen gemeinsamen Vorfahren hatten und beide Arten jeweils etwa 1.000 Gene besitzen. Das Genom des Sonnensittichs und des Carolinasittichs sind sich also sehr ähnlich, so dass das Genom des Sonnensittichs als Referenz für die Computerkartierung der alten DNA-Fragmente diente, die aus dem Exemplar des Carolinasittichs von Espinelves stammen. Insgesamt wurden mehr als 1.100 Millionen Basenpaare – etwas mehr als ein Gigabyte – aus dem Espinelves-Exemplar gewonnen und neu zusammengesetzt.

Die Evolution des Carolinasittichs wurde durch geografische Ereignisse beeinflusst

Professor Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter nutzten Teile des wieder zusammengesetzten Kerngenoms des Carolinasittichs, um seine evolutionären Beziehungen zu 17 existierenden Papageienarten abzuschätzen (Abbildung 1). Ein Genbaum, der auf der Grundlage vollständiger mitochondrialer Genomdaten einer größeren Anzahl von Papageienarten geschätzt wurde, lieferte ähnliche Ergebnisse.

Die Analyse der molekularen Uhr von nuklearen Genomsequenzdaten legt nahe, dass die Aratinga-Conuropsis-Spaltung vor etwa 2,8 Millionen Jahren (mya) stattfand, und mtDNA-Daten schätzen diese Spaltung auf etwa 3,8 mya. Beide Daten stimmen in etwa mit der geschätzten endgültigen Schließung der Landenge von Panama überein, die nach allgemeiner Auffassung vor 3 Millionen Jahren stattfand (siehe). Daher scheint es plausibel, dass die Ausbreitung der Vorfahren des Carolinasittichs nach Nordamerika erfolgte, nachdem die nord- und südamerikanischen Landmassen miteinander verbunden waren.

DNA-Analysen zeigen kaum Hinweise auf Inzucht

Genomische Analysen ergaben, dass der Carolinasittich während des mittleren Pleistozäns einen Anstieg seiner Populationsgröße erlebte, gefolgt von Populationsschwankungen, die während der letzten Eiszeit begannen (die vor etwa 110.000 Jahren begann und vor etwa 15.000 Jahren endete), und einem anschließenden Populationsrückgang, der bis in die jüngste Zeit anhielt. Im Gegensatz dazu zeigte der gefährdete Sonnensittich einen stärkeren, kontinuierlichen Populationsrückgang und eine längere Periode geringerer effektiver Populationsgröße als der Carolinasittich.

Professor Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter erstellten dann ein Profil der gesamten Heterozygotie im Genom und der Verteilung der langen Läufe der Homozygotie (RoHs) sowohl für Carolina- als auch für Sonnensittiche. Diese Messungen geben Aufschluss über die demografische Entwicklung dieser Papageien. Heterozygotie ist ein Maß für die gesamte genetische Vielfalt, während RoHs auftreten, wenn identische Chromosomenfragmente von einem jüngsten gemeinsamen Vorfahren vererbt werden. Eine deutlich verringerte Heterozygotie ist typisch für Populationen, die klein und über lange Zeiträume isoliert waren, während erhöhte RoHs in der Regel bei Inzuchtpopulationen zu beobachten sind (ref). Daher kann es in den Genomen gefährdeter Arten zu einer Verringerung beider Werte kommen.

Professorin Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter fanden heraus, dass der ausgestorbene Carolinasittich eine ebenso große genetische Vielfalt aufwies wie viele heute lebende Vögel, die von der IUCN als „least concern“ eingestuft werden (Abbildung 3). Im Vergleich dazu wies der vom Aussterben bedrohte Sonnensittich eine viel geringere Heterozygotie auf, was darauf zurückzuführen sein könnte, dass es sich um einen in Gefangenschaft gezüchteten Vogel handelt. (Der Sonnensittich wird seit vielen Jahren von spanischen Vogelzüchtern in Gefangenschaft gezüchtet.)

Das Exemplar des Carolinasittichs, das sich in Gefangenschaft befand, hatte 188 RoHs, von denen neun mehr als 1.000.000 Basenpaare (1Mb) lang waren – im Vergleich dazu hatte der in Gefangenschaft gezüchtete Sonnensittich 611 RoHs, von denen 85 länger als 1Mb waren. Eine RoH des Carolinasittichs war jedoch besonders auffällig, da sie länger als 7,15 Mb war, was darauf hindeutet, dass es bei den Vorfahren des Espinelves-Exemplars in jüngerer Zeit Inzucht gegeben haben könnte (obwohl es auch andere Gründe für eine lange RoH gibt). Aus diesem Grund ist es möglich, dass der Espinelves-Carolina-Sittich in Gefangenschaft gezüchtet wurde.

Carolina-Sittiche sind an das Fressen von giftigen Kakadus angepasst

Ich weiß, dass ihr alle gespannt auf diese Antwort gewartet habt: die Antwort auf die Frage, wie der Carolina-Sittich giftige Kakadus fressen konnte, ohne tot umzufallen.

Obwohl Carolinasittiche eine Vielzahl von Früchten und Samen sowie einige Blüten und Knospen verzehren, haben sie offenbar eine Vorliebe für Kakerlaken. So zeigte eine Sammlung von 99 Fütterungsbeobachtungen von Carolinasittichen, dass der höchste beobachtete Pflanzenverzehr (N = 17) Kakerlaken waren (ref).

Drehwurzeln enthalten ein hochgiftiges Diterpenglykosid, Carboxyatractylosid oder „CAT“, das spezifisch einen der vier mitochondrialen Transporter, ADP/ATP-Translocase (ANT1, ANT2, ANT3 und ANT4; kodiert von SLC25A4, SLC25A5, SLC25A6 bzw. SLC25A31), hemmt, die eine grundlegende Rolle bei der zellulären Energieproduktion spielen. Um festzustellen, ob einer oder alle der vier mitochondrialen Transporter molekulare Veränderungen aufweisen, die eine Bindung von CAT und damit dessen Hemmung verhindern, untersuchten Professor Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter diese Gene weiter, indem sie ihre Sequenzen mit denen der gleichen Gene in anderen Spezies (Orthologe) verglichen (Abbildung 4).

Professorin Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter fanden heraus, dass zwei der vier mitochondrialen Transportergene des Carolinasittichs zwei Aminosäureveränderungen gegenüber den gleichen Genen im Sonnensittich aufweisen. Diese beiden Stellen beeinflussen wahrscheinlich die Funktionalität der beiden Proteine. Es scheint also, dass diese Mutationen einen einzigartigen Mechanismus für den Umgang mit dem giftigen CAT in der Nahrung des Carolinasittichs verliehen haben.

Die rauchende Pistole

Zwei Jahre später gab das „Dream Team“ für antike DNA bekannt, dass es durch die Sequenzierung und Analyse des gesamten Genoms zweier eng verwandter neotropischer Papageien den entscheidenden Hinweis auf die Tragödie des Aussterbens des Carolinasittichs gefunden hatte.

Die Analyse des Genoms des Carolinasittichs ergab ein Maß an genetischer Vielfalt, das mit dem anderer Populationen nicht gefährdeter Vögel vergleichbar ist. Dies deutet darauf hin, dass diese ikonischen Papageien einen „abrupten Aussterbeprozess erlebt haben, der keine Spuren im Genom des Sittichs hinterlassen hat“.

„Wir weisen nicht auf eine spezifische Ursache hin“, warnte Professor Lalueza-Fox in einer E-Mail, „sondern auf die Tatsache, dass es keine Anzeichen für einen langfristigen demografischen Rückgang in ihrem Genom gibt; viele gefährdete Arten erleben einen Populationsrückgang über Tausende oder sogar Zehntausende von Jahren, und dies kann auf genomischer Ebene in ihrer Vielfalt gesehen werden.“

„Tatsächlich haben wir nicht nur ein Genom in unseren Zellen, sondern zwei, eines von jedem Elternteil, und sie sind nicht identisch; je größer die Population ist, desto wahrscheinlicher ist es, dass beide Chromosomenkopien unterschiedlich sind“, erläuterte Professor Lalueza-Fox in einer E-Mail.

„Wir können die Genomik nutzen, um die Dynamik anderer Aussterbeprozesse zu testen und Rückschlüsse darauf zu ziehen, ob sie ausschließlich durch den Menschen verursacht werden, denn langfristige demografische Rückgänge hinterlassen spezifische Signale in den Genomen der Arten“, erklärte Professor Lalueza-Fox in einer E-Mail. „Das Fehlen von Anzeichen für kleine Populationsgrößen über einen langen Zeitraum hinweg deutet darauf hin, dass das Aussterben der Art ein abrupter Prozess war, was es wahrscheinlicher macht, dass es vom Menschen verursacht wurde.“

Weitere Argumente für die mögliche Ursache des Aussterbens des Carolinasittichs, insbesondere Geflügelkrankheiten, erfordern ein metagenomisches Screening von mindestens mehreren zusätzlichen Exemplaren, um diese Frage zu beantworten. Vorläufige Untersuchungen des Genoms des Carolinasittichs aus Espinelves ergaben jedoch keine signifikante Präsenz von Vogelviren. Die Idee, dass Geflügelkrankheiten den Carolinasittich ausgerottet haben, wurde also abgeschossen und ernsthaft verletzt.

Als zusätzlichen Bonus fanden Professor Lalueza-Fox, Professor Gilbert und ihre Mitarbeiter auch molekulare Beweise dafür, wie der Carolinasittich ungestraft tödliche Nacktschnecken fressen konnte. Zum jetzigen Zeitpunkt kann der endgültige Beweis für diese Entdeckung durch Funktionstests der beiden genetischen Varianten erbracht werden, die in den mitochondrialen SLC25A4- und SLC25A5-Genen unter Verwendung von Vogelzelllinien entdeckt wurden. Diese Studien sind jedoch noch nicht geplant.

„Ausgestorbene Arten können uns noch viele Lektionen über ihre faszinierende Evolutionsgeschichte und ihre spezifischen Anpassungen lehren“, schloss Professor Lalueza-Fox in einer E-Mail. „Jetzt, da es ehrgeizige Projekte gibt, die darauf abzielen, die Genome der lebenden Welt zu sequenzieren, halte ich es für eine Art moralische Pflicht, diese Informationen in den entstehenden genetischen Baum des Lebens zu übertragen.“

Quelle:

Pere Gelabert, Marcela Sandoval-Velasco, Aitor Serres, Marc de Manuel, Pere Renom, Ashot Margaryan, Josefin Stiller, Toni de-Dios, Qi Fang, Shaohong Feng, Santi Mañosa, George Pacheco, Manuel Ferrando-Bernal, Guolin Shi, Fei Hao, Xianqing Chen, Bent Petersen, Remi-André Olsen, Arcadi Navarro, Yuan Deng, Love Dalén, Tomàs Marquès-Bonet, Guojie Zhang, Agostinho Antunes, M. Thomas P. Gilbert und Carles Lalueza-Fox (2020). Evolutionary History, Genomic Adaptation to Toxic Diet, and Extinction of the Carolina Parakeet, Current Biology, online veröffentlicht am 11. Dezember 2019 ahead of print | doi:10.1016/j.cub.2019.10.066

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